土壤生物多样性促进城市绿地多种生态系统功能的发挥

Soil biodiversity supports the delivery of multiple ecosystem functions in urban greenspaces

期刊：Nature Ecology and Evolution, [IF 19.1]

DOI：https://doi.org/10.1038/s41559-022-01935-4

原文链接：https://www.nature.com/articles/s41559-022-01935-4

第一作者：Kunkun Fan (范坤坤)

通讯作者：Haiyan Chu (褚海燕)；Manuel Delgado-Baquerizo

合作作者：David J. Eldridge, Juan J. Gaitan, Yu-Rong Liu, Blessing Sokoya, Jun-Tao Wang, Hang-Wei Hu, Ji-Zheng He, Wei Sun, Haiying Cui, Fernando D. Alfaro, Sebastian Abades, Felipe Bastida, Marta Díaz-López, Adebola R. Bamigboye, Miguel Berdugo, José L. Blanco-Pastor, Tine Grebenc, Jorge Duran, Javier G. Illán, Thulani P. Makhalanyane, Arpan Mukherjee, Tina U. Nahberger, Gabriel F. Peñaloza-Bojacá, César Plaza, Jay Prakash Verma, Ana Rey, Alexandra Rodríguez, Christina Siebe, Alberto L. Teixido, Pankaj Trivedi, Ling Wang, Jianyong Wang, Tianxue Yang, Xin-Quan Zhou, Xiaobing Zhou, Eli Zaady, Leho Tedersoo

主要单位：

1. 中国科学院南京土壤研究所 (State Key Laboratory of Soil and Sustainable Agriculture, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, 71 East Beijing Road, Nanjing 210008, China)

2. 中国科学院大学 (University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)

3. 西班牙塞维利亚自然资源与农业生物研究所(Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla (IRNAS), CSIC, Av. Reina Mercedes 10, E-41012, Sevilla, Spain)

4. 西班牙塞维利亚巴勃罗.德.奥拉维德大学(Departamento de Sistemas Físicos, Químicos y Naturales, Universidad Pablo de Olavide, Seville, Spain)

- 摘  要 -

生物多样性对生态系统多功能性的贡献已在自然生态系统中得到广泛证实，但在人为扰动频繁的城市绿地生态系统中，地上-地下生物多样性与生态系统多功能性之间的关系却尚未可知。本研究对分布于六个大洲17个国家56个城市的绿地进行了标准化调查，研究地上植物多样性和地下土壤生物多样性(包括细菌、真菌、原生动物和无脊椎动物的多样性，以及基于宏基因组学的菌群功能特性多样性)与18种生态系统功能（9种生态系统服务）之间的关系。研究发现，土壤生物多样性（分类水平和功能特性）与生态系统功能呈显著正相关关系，这里的生态系统功能评估方法包括生态系统多功能性、生态系统功能的多个阈值、生态系统功能的多个维度以及关键的生态系统服务如微生物驱动的碳库、有机质分解、植物生产力、养分循环、水分调节、植物-土壤互惠共生、植物病原菌控制和抗生素抗性基因调控等。在同时考虑空间尺度、气候因素、环境变量、管理措施等条件下，土壤生物多样性与城市绿地生态系统功能之间仍然存在稳定的关联。相反，研究发现地上植物多样性对城市绿地生态系统功能的贡献较弱，植物多样性仅通过调控土壤生物多样性以及土壤性状间接影响城市绿地生态系统多功能性。这项研究工作为保护城市绿地生态系统功能和生物多样性提供重要参考，对全球变化背景下和城市化进程中维持城市环境的可持续发展和人类福祉至关重要。

- 引  言 -

城市绿地包括城市森林和草坪，在很多情况下是城市居民游憩大自然的最多选择，健康、可持续的城市绿地生态系统是维持人们健康和活力的基础。城市绿地除了为人们提供娱乐休闲场所，减少噪音和污染，调节水文，缓解气候变化 (土壤碳库和温室气体排放)等作用之外，还涵盖了土壤养分循环、植物-土壤互惠关系、植物生产力等在内的多种生态系统功能。这些生态系统功能不仅对固碳和防控病原至关重要，而且还为多种多样的生物提供了良好的栖息环境。随着全球人口的增加和人们对气候变化的日益关注，发掘与生态系统功能密切关联的环境因子和管理实践，对于保障城市绿地生态系统的可持续发展尤为关键。

自然生态系统中地上和地下生物多样性能够促进生态系统多功能性已得到全球调研数据的广泛证实，但在人为扰动频繁的城市绿地生态系统中，地上-地下生物多样性与生态系统多功能性之间的关系却尚未可知。基于此，我们对分布于六个大洲17个国家56个城市的绿地进行了标准化调查（图1），研究地上植物多样性与地下土壤生物多样性(包括土壤细菌、真菌、原生动物和无脊椎动物的多样性，以及基于宏基因组学的菌群功能特性多样性)与城市绿地生态系统多功能性、生态系统功能的多个阈值、生态系统功能的多个维度以及9种生态系统服务（涵盖18种关键生态系统功能）的关系。其中，关键生态系统服务包括：微生物驱动的碳库（矿物结合态碳和易分解碳）、有机质分解（土壤呼吸、葡萄糖分解、木质素分解、淀粉降解、几丁质降解、半纤维素降解、磷矿化）、植物生产力、养分循环（有效磷、铵态氮、硝态氮）、水分调节（入渗潜势和持水能力）、植物-土壤互惠共生（丛枝菌根真菌生物量）、植物病原菌控制（土传植物潜在病原菌控制）和抗生素抗性基因调控等。此外，我们还计算了空间尺度，收集了城市管理措施、土壤性质和气候因子等信息，以调查生物因素与非生物因素对城市绿地生态系统功能的直接和间接影响。并提出以下两个假说：

假说1：

土壤生物多样性(包括细菌、真菌、原生生物和无脊椎动物的丰富度，以及功能基因多样性)促进城市绿地生态系统多方面功能的发挥。土壤中不同的生物发挥着不同的生态功能，例如，营养级较高、体型较大的无脊椎动物的多样性控制着凋落物分解为有机质进入土壤系统的速率，而体积较小的生物或微生物在养分元素循环及后续养分矿化过程中都起到关键作用。

假说2：

土壤生物多样性在驱动城市绿地生态系统多功能性方面比地上植物多样性的贡献大。与自然生态系统不同，城市绿地生态系统中的植物更迭周期短，并受到城市公园管理实践的频繁扰动。因此，植物对城市绿地生态系统功能的贡献是有限的，并且具有波动性，这可能会改变通常在自然生态系统中报道的地上植被多样性与生态系统多功能性之间的正相关关系。然而，植物多样性仍然可能通过与土壤生物形成共生体系(如菌根植物-丛枝菌根真菌共生、菌根植物-外生菌根真菌共生、植物-固氮菌共生等)直接促进土壤生物多样性，或通过改变土壤性状间接影响土壤生物多样性。

图1 六大洲17个国家56个被调查城市的地理位置以及它们的城市绿地景观图。

- 研究进展 -

① 土壤生物多样性

驱动城市绿地生态系统功能

Soil biodiversity drive urban greenspace ecosystem functions

土壤跨域多元生物多样性（标准化的土壤细菌、真菌、原生动物和无脊椎动物多样性）、土壤单一生物多样性都与生态系统多功能性、生态系统单一功能呈显著正相关关系(图2)。其中，土壤跨域多元生物多样性与生态系统多功能性、微生物驱动的碳库、有机质分解、植物-土壤互惠共生和植物生产力等关键生态系统服务显著关联；土壤不同关键生物的多样性也显著影响生态系统功能和生态系统服务的不同方面。例如，土壤微动物的多样性(蛛形纲、弹尾纲和线虫等)与微生物驱动的碳库、有机质分解和养分循环等呈显著正相关；土壤线虫和缓步动物的多样性也与植物-土壤互惠共生和植物生产力密切关联。另一方面，细菌和一些原生动物的多样性(如卵菌门、纤毛虫门和鞭毛藻门)与植物-土壤互惠共生和养分循环显著相关，而其他原生动物(如丝足虫门、绿藻门、褐藻门和红藻门)的多样性则尤其与植物病原菌控制密切关联。腐生真菌和根系内生真菌的多样性与微生物驱动的碳库、水分调节、有机质分解、养分循环和植物生产力显著相关。此外，土壤优势生物类群的多样性对城市绿地生态系统多功能性的贡献高于土壤稀有生物多样性的作用，尽管如此，与稀有细菌和稀有原生动物多样性相比，体型相对较大的土壤稀有无脊椎动物和稀有真菌的多样性往往也与更多的生态系统功能有所关联(图2C)。同时，我们也发现城市绿地植物多样性与生态系统多功能性及单一生态系统功能都没有显著相关性(图2C)。

图2 土壤生物多样性驱动着城市绿地的多种生态系统功能。（A）土壤生物多样性(标准化在0-1之间)与生态系统多功能性之间的线性回归；(B)土壤细菌、真菌、原生动物和无脊椎动物多样性与生态系统多功能性之间的线性回归；（C）土壤生物多样性(包括跨域多元生物多样性、细菌、真菌、原生动物和无脊椎动物、稀有类群、优势类群等)与多种生态系统服务之间相关性热图。

当在城市森林和非森林(即草坪和花园)中重复分析时，这些结果和土壤生物多样性的结果保持不变（图3）。

图3 城市绿地中33个城市森林生态系统和23个非森林生态系统(草坪和花园）中植物多样性、土壤生物多样性与生态系统多功能性的线性关系。

② 土壤生物多样性

与生态系统功能的多个阈值

Soil biodiversity and multi-threshold ecosystem functioning

设定生态系统功能的多个阈值（10%，25%，50%，75%，90%；高阈值：大于75%；中阈值：大于50%；低阈值：大于10%）能帮助我们更好地理解土壤生物多样性对生态系统多功能性的驱动过程。我们发现城市绿地生态系统中土壤跨域多元生物多样性与不同阈值范围内的生态系统功能数量呈显著正相关关系，而植物多样性与任何阈值范围内的生态系统功能数量皆不显著相关（图4A）。土壤细菌、真菌和原生动物的多样性与低、中阈值范围内的生态系统功能呈显著正相关关系，而体型稍大和处于高营养级的土壤无脊椎动物的多样性与所有阈值范围内的生态系统功能显著关联（图4B）。

图4 土壤生物多样性、植物多样性与生态系统功能多个阈值之间的关系。(A) 土壤生物多样性(标准化在0到1之间)、植物多样性与生态系统功能多个阈值之间的线性回归；(B) 土壤细菌、真菌、原生动物和无脊椎动物多样性与生态系统功能多阈值之间的线性回归。

③ 土壤生物多样性

与生态系统功能的多个维度

Soil biodiversity and multi-dimension of ecosystem functions

为了更好地理解生物多样性与生态系统功能多个维度之间的关系，我们基于生态网络理论，在生态系统功能网络中识别了3个高度关联的生态系统功能集群，表征生态系统功能的三个独立维度。第一个维度包括植物净生产力、磷矿化、硝态氮、淀粉降解、几丁质降解、半纤维素降解、入渗潜势和抗生素抗性基因调控。第二个维度包括有效磷、土壤呼吸、植物-土壤互惠关系、木质素分解和葡萄糖分解。第三个维度包括矿物结合态碳、易分解碳、土传植物潜在病原菌控制和铵态氮（图5A）。研究结果表明，土壤生物多样性与生态系统功能的多个维度呈显著正相关，其中土壤无脊椎动物多样性尤其重要，它们显著驱动了生态系统功能的各个维度，土壤真菌多样性与生态功能的第一个维度和第三个维度显著相关，而土壤细菌和原生动物多样性只与生态功能的第二个维度显著相关；而植物多样性与生态系统功能三个维度之间皆没有显著相关性（图5B）。

图5 土壤生物多样性与生态系统功能维度的关系。（A）3个高度关联的生态系统功能集群。(B) 土壤跨域多元生物多样性、细菌、真菌、原生动物和无脊椎动物多样性(标准化在0到1之间)与生态系统功能多个维度之间的线性回归。

④ 土壤生物多样性、植物多样性

与生态系统功能

Soil biodiversity, plant diversity, and ecosystem functions

由于调查的数据集来源于不同的环境梯度，在考虑了气候、土壤性质、管理实践和植被等多个基本要素后，我们对土壤生物多样性、植物多样性与生态系统功能的关系进行了深入解析。首先，采用VPA（Variation partitioning analysis）分析量化土壤生物多样性、植物多样性、空间、环境因子等对生态系统功能的解释率，发现在控制气候、植被、土壤性状的条件下，土壤生物多样性是生态系统多功能性、生态系统功能多个维度和关键生态系统功能的重要生态预测因子，而植物多样性在驱动城市绿地多功能性方面贡献有限（图6A）。同时我们还发现，一些非生物特性(如土壤性状、气候和空间)在影响多种生态系统功能方面也发挥了主导作用（图6A）。

利用结构方程模型(SEM)我们进一步研究了空间、环境因素、植物多样性和土壤生物多样性对生态系统多功能性的直接和间接影响，发现即使同时考虑了所有环境因素的影响，土壤生物多样性和多功能性之间仍然存在直接且稳定的密切关联；而植物多样性对生态系统多功能性的影响可能是通过影响土壤生物多样性或者土壤性状的变化间接实现的（图6B）。此外，我们还发现了空间尺度和土壤性质能够直接影响土壤生物多样性和生态系统多功能性；城市管理实践中刈割与生态系统多功能性之间呈显著正相关，而施肥和灌溉管理则通过抑制土壤生物多样性与生态系统多功能性间接相关（图6B）。

图6 城市绿地土壤生物多样性对生态系统功能的贡献。（A）VPA分析量化土壤生物多样性、植物多样性、空间尺度、环境因子等对生态系统功能的解释率。(B) SEM模型研究空间尺度、环境因素、植物多样性和土壤生物多样性对生态系统多功能性的直接和间接影响。

⑤ 土壤微生物功能多样性与生态系统功能

Diversity of soil microbial traits and ecosystem functioning

为了进一步了解土壤生物功能多样性在城市绿地生态系统服务中的重要性，我们研究了土壤微生物功能特性多样性对生态系统多功能性的贡献，尽管目前缺乏基因功能与生态系统功能关联的证据。结果表明，土壤微生物功能多样性与生态系统多功能性之间存在显著相关性（图7AB），并且随着基因覆盖率的增加，这些关联始终保持显著相关（图7A）。我们重点研究了与土壤生物多样性相关的特定功能基因类别的多样性，这些基因类别对支撑生态系统功能可能很重要。研究发现，甲烷、氮、磷和硫代谢相关的土壤微生物功能基因多样性与生态系统多功能性之间呈显著正相关关系（图7C），具体而言，与甲烷代谢相关的土壤微生物功能基因多样性与微生物驱动的碳库呈显著负相关，而与氮、磷和硫代谢密切相关的基因多样性与养分循环功能呈显著正相关（图7E）。而与传染病相关的万古霉素类抗生素的生物合成基因、耐药和抗菌药物耐药基因的多样性与生态系统多功能性和多个关键生态系统功能之间呈显著负相关关系（图7D），我们在环境变量与人类疾病和抗生素耐药性相关基因群多样性之间未发现显著相关性（图7E）。

图7 土壤微生物功能基因多样性与生态系统多功能性的关系。（A-B）土壤微生物基因多样性与生态系统多功能性之间的关系。（C）与甲烷、氮、磷、硫代谢相关基因多样性与生态系统多功能性之间的线性回归。(D) 与人类健康密切关联基因的多样性与生态系统多功能性之间的线性回归。(E) 土壤微生物功能基因多样性与生态系统多功能性、生态系统功能的多个维度、关键生态系统服务、环境因子、空间尺度等因素之间的spearman相关性热图。

- 讨  论 -

本研究结合多种生态系统功能评估方法发现并验证了土壤多元生物多样性（分类和功能特性）对城市绿地生态系统功能的直接驱动作用，其中，土壤优势生物由于其丰度高（前10%）、出现频率高（前25%），它们的多样性对支撑城市绿地生态系统多功能性具有重要意义；体型相对较大且处于高营养级的土壤无脊椎动物是陆地生态系统的工程师，它们的多样性与城市绿地生态系统功能密切关联。在同时考虑空间尺度、气候因素、环境变量、管理措施等条件下，土壤生物多样性与城市绿地生态系统多功能性之间仍然存在稳定的关联。相反，地上植物多样性对城市绿地生态系统功能和服务的贡献较弱，植物多样性仅通过调控土壤生物多样性以及土壤性状间接影响城市绿地生态系统的多功能性。由于城市绿地中的植物往往是非本地物种，人们选择它们是因为它们的园艺价值，而不是它们改善表层土壤的能力，这些植物与当地气候、环境、土壤生物等在短期时间内不能形成共进化作用，从而减弱了它们对生态系统功能的积极响应。然而，植物多样性对于其它不可测量的生态系统服务，如空气净化、降温、娱乐和城市美化等是不可或缺的，因此，植物多样性仍然是城市绿地的基本组成部分。这项研究工作为保护城市绿地生态系统土壤生物多样性和生态系统功能提供重要参考，对全球变化背景下和城市化进程中维持城市环境的可持续发展和人类福祉至关重要。

- 专家点评 -

专家点评 ①

朱永官

中国科学院院士

发展中国家科学院院士

中国科学院城市环境研究所／生态环境研究中心研究员

朱永官，中国科学院院士，发展中国家科学院院士；长期从事环境土壤学和环境生物学研究。现任中国科学院城市环境研究所／生态环境研究中心研究员。1998年获得英国帝国理工学院环境科学博士学位。1994年3月至2002年1月先后在英国女王大学、帝国理工学院和澳大利亚阿德莱德大学学习和工作。2001年入选中国科学院“引进海外杰出人才计划”，2002年回国工作。曾任中国科学院城市环境研究所所长和党委书记。先后主持国家自然科学基金委重大项目和中国科学院先导专项等。主要研究成果于2009年获得国家自然科学二等奖（第一完成人）、2013年发展中国家科学院（TWAS）农业科学奖和2022年获国际土壤科学联合会李比希奖等。先后获得国家留学回国成就奖，中国青年科技奖等在国际上发表学术论文550余篇，包括多篇发表在Science, Nature及其子刊和PNAS等主流刊物。2016-2022年连续七年入选科睿唯安（Clarivate Analytics）全球高被引科学家，Web of Science系统引用44,000余次，H指数110。

专家点评：该论文调研了全球56个城市的绿地，研究地上植物多样性和地下土壤生物多样性与生态系统功能之间的关系。所关注的土壤生物多样性包括了细菌、真菌、原生动物和无脊椎动物的多样性，以及基于宏基因组学的菌群功能基因多样性。而生态系统功能则涵盖：生态系统多功能性、生态系统功能的多个阈值、生态系统功能的多个维度，以及关键的生态系统服务（如微生物驱动的碳库、有机质分解、植物生产力、养分循环、水分调节、植物-土壤互惠共生、植物病原菌控制和抗生素抗性基因调控等）。他们的主要发现体现在以下几个方面:

1. 土壤生物多样性（分类多样性和功能基因多样性）与城市绿地生态系统功能呈显著正相关关系。在同时考虑空间尺度、气候因素、环境变量、管理措施等条件下，土壤生物多样性与城市绿地生态系统功能之间仍然存在稳定的关联；

2. 与土壤稀有生物多样性相比，土壤优势生物多样性对支撑城市绿地生态系统多功能性方面具有更显著作用；

3. 与细菌、真菌、原生动物相比，体型相对较大且处于高营养级的土壤无脊椎动物的多样性与更多城市绿地生态系统功能密切关联；

4. 地上植物多样性对城市绿地生态系统功能的贡献较弱，植物多样性更倾向于通过调控土壤生物多样性以及土壤性状间接影响城市绿地生态系统多功能性；

5. 城市管理实践中刈割与生态系统多功能性之间呈显著正相关，而施肥和灌溉管理则通过抑制土壤生物多样性与生态系统多功能性间接关联。

该研究为未来生态健康城市的设计和管理提供了新的知识，对城市绿色发展具有很好的指导意义。

专家点评 ②

韦革宏

西北农林科技大学教授

教育部长江学者特聘教授

中组部“万人计划”科技创新领军人才

韦革宏，西北农林科技大学教授。教育部长江学者特聘教授、中组部“万人计划”科技创新领军人才、国家杰出青年科学基金和全国百篇优秀博士学位论文获得者。主持国家基金重点项目、国家杰出青年科学基金、国家重点研发计划课题、国家863计划项目等，以通讯作者在Microbiome、ISME J、Global Change Biology、Molecular Ecology、Environ Sci Technol、Soil Biol Biochem等权威刊物发表论文100余篇，出版专著1本。获陕西省科学技术奖一等奖和教育部自然科学奖一等奖。

专家点评：生物多样性与生态系统功能关系是生态学最核心的问题之一。城市绿地是城市的有机组成部分，具有净化空气、水体、改善城市小气候等多种生态功能。健康、可持续的城市绿地生态系统是维持人们健康和活力的基础。本研究通过对分布于6个大洲17个国家56个城市绿地的标准化调查，探索了地上-地下生物多样性与生态系统功能之间的关系，发现土壤生物多样性促进城市绿地多种生态系统功能的发挥，而地上植物多样性对城市绿地生态系统功能和服务的贡献较弱，这为我们理解城市绿地生态系统功能的维持提供了崭新的视角，对全球变化背景下和城市化进程中维持城市环境的可持续发展具有重要意义。

- 第一作者 -

中国科学院南京土壤研究所

范坤坤

特别研究助理

第一作者：范坤坤，中国科学院南京土壤研究所特别研究助理，主要关注根际微生物生态，土壤微食物网稳定性、生物多样性与生态系统功能，土壤宏基因组等。目前以第一作者发表了1篇Nature Ecology and Evolution、1篇Microbiome、1篇The ISME Journal、6篇Soil Biology and Biochemistry。

- 通讯作者 -

IRNAS-CSIC

Manuel Delgado-Baquerizo

通讯作者：Manuel Delgado-Baquerizo,主要关注土壤微生物生态、全球环境变化、古气候、生物多样性和生态系统功能等。目前在Nature、 Science、 PNAS、Nature Climate Change、Nature Communications、Nature Ecology and Evolution等期刊发表论文200余篇。

中国科学院南京土壤研究所

褚海燕

二级研究员，教授

通讯作者：中国科学院南京土壤研究所，二级研究员，中国科学院大学“土壤生物学”首席教授，主要研究领域为土壤微生物学、微生物生物地理学。担任Soil Ecology Letters共同创刊主编，Microbiome、iMeta副主编，The ISME Journal、mSystems等6种国际期刊编委，中国土壤学会土壤生物和生化专业委员会主任，《微生物组实验手册》特邀主编。主持国家重点研发计划项目、国家自然科学基金重点项目等10多项。2019-2022年连续4年入选科睿唯安“全球高被引学者”。获中国土壤学会科学技术奖一等奖（排名第一）、江苏省科学技术奖二等奖（排名第一）、中国科学院优秀导师奖。

参考文献：

Kunkun Fan, Haiyan Chu, David J. Eldridge, Juan J. Gaitan, Yu-Rong Liu, Blessing Sokoya, Jun-Tao Wang, Hang-Wei Hu, Ji-Zheng He, Wei Sun, Haiying Cui, Fernando D. Alfaro, Sebastian Abades, Felipe Bastida, Marta Díaz-López, Adebola R. Bamigboye, Miguel Berdugo, José L. Blanco-Pastor, Tine Grebenc, Jorge Duran, Javier G. Illán, Thulani P. Makhalanyane, Arpan Mukherjee, Tina U. Nahberger, Gabriel F. Peñaloza-Bojacá, César Plaza, Jay Prakash Verma, Ana Rey, Alexandra Rodríguez, Christina Siebe, Alberto L. Teixido, Pankaj Trivedi, Ling Wang, Jianyong Wang, Tianxue Yang, Xin-Quan Zhou, Xiaobing Zhou, Eli Zaady, Leho Tedersoo, Manuel Delgado-Baquerizo. (2022). Soil biodiversity supports the delivery of multiple ecosystem functions in urban greenspaces, DOI: 10.1038/s41559-022-01935-4.

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