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NC：作者解读菌物组构建---随机性v.确定性、干旱胁迫、宿主筛选、统一动态
- 摘要
- 作者解读
- - 高粱菌物组的结构：即宿主植物如何在时间、区室、基因型维度上影响真菌群落？
  - 假说1：随机性与群落大小
  - 假说2：随机性与干旱胁迫
  - 群落动态的统一性
- 相关文章
- 作者简介
- 专家点评
- - 郭良栋研究员点评
  - 杨军研究员点评
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- 写在后面

NC：作者解读菌物组构建—随机性v.确定性、干旱胁迫、宿主筛选、统一动态

Fungal community assembly in drought-stressed sorghum shows stochasticity, selection, and universal ecological dynamics

研究论文，2020-1-7

Nature Communications

https://doi.org/10.1038/s41467-019-13913-9

https://www.nature.com/articles/s41467-019-13913-9

第一作者
高程

通讯作者
John W. Taylor

单位
加州大学伯克利分校

摘要

通常认为农作物的真菌组受到强烈的宿主选择，因而是确定而非随机的。本研究通过对简单的高粱系统采集大量的样品(>1000)，发现当真菌群落比较小的时候，随机性普遍存在于早期叶和根上、以及干旱胁迫情形下的真菌群落构建。出乎意料的是，干旱胁迫的释放并未导致随机性，可能是由于在此情形下植物的选择增强了。在我们的实验中，菌物组强烈受四个分室(根、叶、根际、土，R² = 42.1%***)的影响，之后是采样时间(17周，R² = 10.7%***)，而高粱基因型的影响最弱(两个品种，R² = 0.2%***)。最后，利用前人发现了DOC(dissimilarity-overlap curve)方法，我们发现不同分室和不同真菌类群间存在统一的群落动态。

作者解读

最近3年，我在加州大学伯克利John W. Taylor实验室开展高粱菌物组的研究，该NC文章报道了总真菌的结果，前期ISMEJ和PNAS的文章报道了丛枝菌根真菌的结果。

在加州一个半干旱的农田生态系统，我们设置了18个样方，包括三个水分处理：对照、开花前干旱、开花后干旱；两个高粱品种；三个重复。我们采集了从高粱萌发到最终收获的17周中每一周的样品。在每一周，我们都采集了叶、根、根际土、土壤。我们提取了每一份样品的DNA和RNA。对菌物组的分析，主要基于DNA的ITS2扩增子，同时也包括部分qPCR和转录组数据。

图-1：实验设计。a 样方分布。b 采样策略

在这篇NC文章中，我们研究了4个问题：

高粱菌物组的结构：即宿主植物如何在时间、区室、基因型维度上影响真菌群落？

相比未栽培土壤，高粱菌物组降低了腐生菌的多度，增加了丛枝菌根真菌、担子菌酵母、病原和内生真菌的多度。四个区室（叶、根、根际、土壤）对总真菌群落组成的影响最大、其次是采样时间、最后是两个高粱基因型。

图-2 高粱菌物组。

a 植物区室、采样时间、干旱胁迫和高粱品种对真菌群落组成的影响。b 真菌群落在四个植物区室、17个采样时间、三个干旱处理和两个高粱品种间的变化。

真菌群落的物种周转在叶子上主要发生在1-9周，在根上主要发生在1-12周，在根际主要发生在7-13周，在土壤主要发生在9-13周。每周内不同重复间的真菌群落物种周转在早期叶子上显著高于晚期叶子，而在其他三个区室内不随时间变化。

图-3 高粱菌物组的时间动态。

a 真菌群落演替在叶、根、根际土三个区室内较快、而在土壤内较慢。b 真菌群落的周转。 c 真菌OTUs的时间动态。

假说1：随机性与群落大小

生态漂变是种群相对多度的随机波动; 种群越小，随机波动越容易导致随机灭绝。因此，一个可以检验的假说是：群落中的随机性与群落大小负相关。为了检验该假说，我们首先利用前人发表的beta nearest taxon index (βNTI)和RCI来检测随机性。我们发现，在早期的叶子和根上的真菌群落中存在普遍的随机性。之后我们利用3种不同的方法检测真菌群落的大小：分别基于ITS2扩增子测序、qPCR、高粱转录组。与我们的假设一致，随机性的强度与真菌群落大小存在显著负相关。

图-4 随机性与生态漂变。

a-d 随机性(|βNTI < 2| & |RCI| < 0.95) 普遍存在于早期叶和根的真菌群落。e-h 随机性与群落大小和多样性。

假说2：随机性与干旱胁迫

另一个关于随机性的假说是：在一个受到强烈的环境选择的系统，当环境选择压力消失的时候，随机性占主导。为了检验该假说，我们首先在开花前对高粱施加干旱胁迫，随后通过浇水取消干旱胁迫。与我们的假设不一致，干旱胁迫的消失并没有导致真菌群落中随机性的增加。这可能是因为，在我们的系统中，干旱胁迫对真菌群落的影响只有2%，不是一个很强的选择因素。相反，植物的四个分室(>40%)和时间(10%)的影响更大，表明存在强烈的宿主植物选择。

我们比较了开花前干旱和开花后干旱对真菌群落的影响，发现与细菌的结果不同，开花前干旱对真菌群落的影响并不大于开花后干旱的影响。进一步的分析发现，植物病原真菌对开花前和开花后干旱的响应不一致：开花前干旱降低植物病原菌的多度，而开花后干旱增加植物病原菌的多度。该结果对农业生产具有一定的指导意义。

图-5 高粱菌物组对干旱的响应。

a-b 真菌OTU对开花前和开花后干旱的响应。c 植物病原真菌对开花前和开花后干旱的响应。d 真菌OTU丰富度对开花前和开花后干旱的响应。e 干旱延缓了真菌群落的发展。

群落动态的统一性

最后我们探讨了不同分室和不同真菌类群间的群落动态是否统一的问题。我们采用了Bashan等人在2016 发表的DOC方法。该方法构建重叠度与相异度的关系，当存在显著的负DOC，表明存在统一的群落动态；而DOC不显著则不明不存在统一的种群动态。我们对总真菌、腐生真菌、丛枝菌根真菌、担子菌酵母、病原真菌和内生真菌群落的分析，都发现了显著的负的DOC，表明在不同分室和不同真菌类群间存在统一的群落动态。之后，我们又构建了真菌物种(OTU)的共存网络，发现相同生态型的真菌偏向于共存。

图-6 高粱菌物组群落动态的统一性。

a-h 不同真菌类群群落动态的统一性。i 共存网络分析表明同一类群内的OTUs倾向于共存。

Gao C, et al Taylor J*. (2019) Fungal community assembly in drought-stressed sorghum shows stochasticity, selection, and universal ecological dynamics. Nature Communications doi https://doi.org/10.1038/s41467-019-13913-9

Varoquaux N#, Cole, B#, Gao, C#(并列一作), et al Vogel J*, Lemaux P*, Purdom E*. (2019) Transcriptomic analysis of field-droughted sorghum from seedling to maturity reveals biotic and metabolic responses. PNAS https://doi.org/10.1073/pnas.1907500116

Gao C, et al, Taylor J*. (2019). Strong succession in arbuscular mycorrhizal fungal communities. ISME J 13: 214-226 https://www.nature.com/articles/s41396-018-0264-0

作者简介

高程博士：本科毕业于山东大学，博士毕业于中科院微生物所，后在加州大学伯克利分校从事博士后研究。围绕真菌群落构建，目前已在Nature Communications, PNAS, ISME J, New Phytologist, Molecular Ecology等刊物上发表第一作者论文10余篇，参与论文20余篇。总引用530余次(H-index 14)。现任《生物多样性》和PloS One的编委，为ISME J等10余个杂志审稿30余次。

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专家点评

郭良栋研究员点评

专家介绍

郭良栋，中国科学院微生物研究所研究员，博士生导师。1987毕业于山东大学微生物学系，1990年于中科院沈阳应用生态研究所获硕士学位，2000年于香港大学生态与分类学系获博士学位。中国菌物学会理事长，真菌学国家重点实验室副主任，《生物多样性》、《菌物学报》副主编，《植物生态学报》、《植物应用生态学报》编委。主要从事与植物密切相关的菌根真菌和内生真菌系统学、生态学、生物多样性研究。开展真菌DNA条形码研究，建立自然环境中菌根真菌与内生真菌多样性的高通量测序与生物信息学分析体系，真菌多样性的分布格局与维持机制；壳斗科、桦木科、松科植物外生菌根真菌的群落结构；菌根真菌在森林演替过程中的群落构建，菌根真菌与内生真菌对全球气候变化的响应与调节机制。主持科技部国家重点研发计划重点专项项目“耕地地力影响农业有害生物发生的机制与调控”、科技部科技基础性工作专项项目“东北大小兴安岭地区菌物资源考察”、国家自然科学基金委重点国际合作项目“菌根真菌在不同森林生态系统的多样性及其维持机制研究”等18项项目，参编著作3部，获授权国家发明专利6项，在Microbiome, New Phytologist, Molecular Ecology, Fungal Diversity等重要专业期刊上发表学术论文100余篇。

点评

Gao et al. (2020)系统研究了高粱生长过程的4个分室（非根际土壤、根际土壤、根系、叶片）、3个水分处理、2个高粱品种、17个采样时间的1000余份样品的真菌群落结构。发现与未栽培高粱的土壤相比，在高粱的的真菌组中，降低了腐生菌的多度，而增加了丛枝菌根真菌、担子菌酵母、病原菌和内生真菌的多度。表明高粱活体来源的资源对土壤真菌物种库具有强烈的筛选作用。开花前干旱降低植物病原真菌的多度，而开花后干旱增加植物病原真菌的多度。该发现对在农业生产实践中控制真菌病害的发生提供了科学依据。本研究利用哈佛大学刘洋彧教授建立的DOC方法(Bashan et al 2016)研究了高粱真菌组，发现在不同分室和不同真菌功能类群中都存在统一的群落动态。该研究的方法和思路可以应用到其它的系统中。

群落构建涉及四个过程：确定性的选择、随机性的漂变、以及确定性或随机性的扩散与成种。通常认为农作物的真菌组受到强烈的宿主选择，因而真菌群落构建是确定性而非随机性过程。关于随机性，作者检验了两个假说。首先，由于生态漂变是种群相对多度的随机波动，因此种群越小，随机波动越容易导致随机灭绝，所以作者提出了第一个假说：真菌群落构建中的随机性与群落大小负相关。作者发现当真菌群落比较小的时候，随机性普遍存在于早期叶和根上、以及干旱胁迫情形下的真菌群落构建。表明随机性不仅存在于高粱真菌组构建，而且可能是由于生态漂变所导致的。通常认为生态漂变是‘噪音’，没法在自然界中检测；本文的研究表明，生态漂变在某种程度上也是可以检测的。另外，在一个受到强烈的环境选择的系统中，当环境选择压力消失的时候，随机性占主导；所以作者提出了第二个假说：干旱胁迫的消失将导致随机性。本文发现当干旱胁迫消除后，真菌群落的构建并未导致随机性，可能是由于在此情形下植物的选择增强了。虽然环境选择压力消失导致随机性这一假说已经得到了一些前人的检验，但是目前尚未有统一的结论。

杨军研究员点评

专家介绍

杨军，博士，研究员，博士生导师。2001年毕业于河北大学，获学士学位；2006在中国科学院水生生物研究所获得博士学位；2006-2008年加拿大达尔豪西大学地球科学系Killam博士后；2008年11月至今，中国科学院城市环境研究所研究员。以生态健康为视角，聚焦水生态安全和浮游微食物网，研究饮用水源地、景观水体等城市水环境微生态学问题，为城市水环境保护和生态管理提供对策与依据。先后承担国家自然科学基金委、科技部、中科院、福建省等科研项目近30项，获得厦门市杰出青年基金、福建省杰出青年基金资助。围绕浮游生物群落变化过程和机制开展了系统性研究，揭示了典型分层水库水质与藻类群落演变规律，为实施水库分层取水工程提供了科学依据；研发饮用水水源安全性的微型生物快速诊断技术，为保障金砖国家领导人会晤期间饮用水安全提供了技术支持和决策依据。培养研究生13名，发表学术论文100篇，包括ISME J、Microbiome、Environ Int、Water Res、EST等SCI论文80篇。

点评

在自然生态系统中，微生物极其丰富多样，具有重要的生态功能。真菌在土壤中的分布十分广泛，甚至在一些农田土壤中真菌生物量高于细菌。然而，同土壤细菌群落相比，我们对农田土壤真菌群落的构建过程认知十分有限。

该论文选择高粱农田生态系统为研究对象，在生态位理论和中性理论指导下，通过控制实验、环境DNA分析技术、多元统计方法研究了真菌的群落构建过程和机制。作者发现，种植高粱后降低了土壤腐生菌的丰度，改变了真菌群落的组成；四类不同的生境（叶、根、根际土、土壤）对真菌群落组成的影响最大、其次是采样时间、最后是高粱基因型。进一步分析发现，发育早期阶段的高粱叶和根上的真菌群落存在普遍的随机性，且随机性的强度与真菌群落大小呈现显著负相关关系。有意思的是，干旱胁迫消失后并没有导致真菌群落中随机性的增加，暗示随着高粱的生长发育，长大后的高粱对真菌群落的影响作用增强。

该研究至少有两个亮点：

亮点1，考虑了农田生态系统的复杂性和空间异质性，从高粱叶、根、根际土、土壤多种生境收集样品进行真菌群落比较分析，具有很强的现实意义，数据更具有说服力。

亮点2，综合考虑了高粱生长发育的阶段性和环境胁迫（干旱）因素，从高粱播种到最终收获，连续采集了17周的样品，发现开花前干旱能够降低病原菌的多度样性，研究结果对生产实践具有指导价值。

总的来说，该研究在群落水平系统地揭示了高粱生长发育全周期过程中真菌群落的变化规律，为解析植物与真菌相互作用机制提供了新思路，研究结果为将来高粱的健康种植具有一定的指导意义。此外，该研究也为其他生态系统中微生物群落构建，以及环境胁迫条件下微生物与宿主互作相关研究提供了有益的借鉴。祝贺该团队在土壤微生物生态领域完成如此出色的工作！

写在后面

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