自闭症和注意缺陷多动障碍默认模式网络的周期性动态改变

默认模式网络(DMN)中静息态功能连接的改变是自闭症谱系障碍(ASD)和注意缺陷/多动障碍(ADHD)的特征。静息态功能连接的标准分析流程关注于神经网络或感兴趣区域之间的激活时间过程中的线性相关性。这些特征可能对时间滞后或非线性关系不敏感。

方法：在一项包括292名儿童的双胞胎队列研究中，包括52名诊断为ASD和70名诊断为ADHD，我们应用非线性分析方法来表征DMN中的周期性动力学。使用递归定量分析（recurrence quantification analysis (RQA)）和相关方法，我们测量了DMN区域内和区域之间的周期性过程的广泛性、持续时间和复杂性（prevalence, duration, and complexity）。我们构建了广义估计方程，比较了神经典型儿童和ASD和/或ADHD儿童之间的这些特征，并利用机器学习算法构建了预测ASD或ADHD诊断的模型。

结果：在对ASD诊断不一致的双胞胎进行的配对内分析中，我们发现DMN信号动态在异卵双胞胎中存在显著差异，而在同卵双胞胎中没有显著差异。考虑到我们的完整样本，我们发现这些模式允许对ASD（81.0%的准确率；曲线下面积=0.85）和ADHD（准确率82%）；曲线下面积=0.87)的病例进行稳健的预测分类。

结论：这些发现表明，包含DMN的区域之间的同步周期性与神经典型功能和ASD和/或ADHD有关，结果表明，网络互联性的动态分析可能是未来神经成像研究的一种有用的方法。本文发表在Biological Psychiatry杂志。

1 引言

功能磁共振成像(fMRI)通常用于探索神经和心理过程的机制，并识别神经、精神和神经发育条件中这些机制的失调。静息态(RS)功能连接，即大脑区域之间自发（无任务）活动的同步，在精神病学研究中已被证明是一种有用的测量方法。这是由于认知需求较低，不同研究之间的可比性较高。观察到的网络也具有高度的可重复性，并且至少部分地反映了网络和感兴趣区域(roi)之间的潜在结构连接。特别是在临床环境中，开发利用RS功能连接来检测非典型功能特征的方法是该领域的一个主要突出目标。在本文中，我们介绍了RS功能连接的新测量，并探讨了它们在表征与自闭症谱系障碍(ASD)和注意缺陷/多动障碍(ADHD)相关的功能失调方面的效用。

与ASD和/或ADHD相关的网络水平的RS功能连通性主要是通过与默认模式网络(DMN)相关进行评估的。DMN是最突出的RS网络之一，是一个大脑区域系统，这些区域在静息时活跃，但在个体执行需要注意力的任务时不活跃。有人认为，DMN的活动反映了对当前情况的间接监测和评价。此外，DMN与社会大脑区域重叠，而DMN连接已被发现可以预测社交技能。DMN还被认为在心理理论、道德决策、情景记忆和未来展望想象的出现中发挥着重要作用。

成年和青少年ASD患者的DMN连通性通常降低，而与年龄匹配的对照组相比，儿童的DMN连通性通常增加，这表明其发育轨迹不同寻常。知觉方式的改变，如细节聚焦增强和特征整合速度减慢，被认为与ASD中连接模式的普遍扰动有关，例如ASD中局部连接可能非典型地更强，而全局或远端连接较弱。

对于注意力缺陷多动障碍患者的DMN连接知之甚少，但有证据表明连接改变，甚至可能存在成熟延迟。最近一项大尺度RS功能磁共振成像研究的数据来自于自闭症脑成像数据交换(ABIDE)数据库，研究发现，在自闭症患者和多动症患者中，DMN连接的类似变化是共享的神经相关性。此外，这两种情况的个体被发现比ASD单独个体表现出更极端的DMN连接改变。尽管在ASD和ADHD的基础和应用研究中使用了基于种子点和网络的度量标准，但使用这些工具来预测和分类疾病仍然是一个持续的挑战。多项研究表明，DMN连接是ASD诊断分类最重要的特征之一。

尽管有越来越多的证据表明DMN在ASD和ADHD中的重要性，但在传统的研究设计中，控制混杂因素仍然是一个主要的挑战。重要的是，以双胞胎为基础的研究设计，允许比较双胞胎的诊断和/或特征的一致和不一致，提供了对遗传和环境因素的内在控制，否则在标准的基于人群的研究设计中是不可能实现的。对比同卵(MZ)和异卵(DZ)亚群之间的对内关联（即比较每一对双胞胎），可以进一步分离遗传和环境影响，因为MZ（同卵）双胞胎内部的关联可以被视为环境影响。例如，一相双胞胎研究发现，与成年双胞胎自闭症特征表达较低者相比，高自闭症特征的DMN连接减弱，表明改变RS连接涉及与ASD相关的DMN，不仅仅是由遗传或其他家族因素影响，而是与自闭症的表型表达密切相关。

在当前的研究中，我们利用了一项基于双生子的研究，该研究包括ASD、ADHD或两种情况的参与者，通过非线性分析方法，特别是探索DMN区域之间的同步，具体是递归定量分析(RQA)。为了证明这种方法在功能磁共振成像信号分析中的实用性，我们分别关注了对诊断为ASD和ADHD的个体与神经典型(NT)个体的识别和统计区分。这种方法允许识别去同步化的模式，我们进一步利用它来构建一个分类模型，该模型可以为一个数据集中的任何一种条件分配病例/控制状态。虽然使用了相对较小的临床ASD或ADHD诊断的参与者样本，但该方法产生的分类性能与标准方法相当。

2方法

被试

被试的招募情况见表1

fMRI数据

数据来自292个RATSS被试。在RS扫描过程中，在黑色背景上有一个白色的十字架。参与者被要求在整个RS功能磁共振成像运行过程中看十字架。采用conn和spm12进行数据处理。DMN区域由哈佛-牛津脑图谱与蒙特利尔神经学研究所空间的结构配准来定义。DMN区域的解剖定位如图1所示。

图1.默认模式网络(DMN)的解剖定位。

(A)从上到下，从左、右、左内侧和右内侧切片分别显示大脑中的DMN。

(B) DMN感兴趣区域的种子-体素(正)相关性，来自中央参考切片z = 18的DMN面板切片。

递归定量分析

RQA递归定量分析（recurrence quantification analysis (RQA)）用于描述物理和生物系统的周期性过程，在生物学、生理学、地质学和气候学等许多领域普遍存在。我们之前已经描述了RQA在生物时间序列中的应用，我们在图2中进一步说明了这个过程。

RQA的应用包括三个一般的分析阶段，如图2所示，这里将它们应用在从DMN区域提取的BOLD信号上中。首先，通过应用Takens嵌入定理，从每个BOLD时间序列中生成延迟-延迟代理时间序列，构建相位空间，如图2B;该空间中的数据组织(其中BOLD时间序列根据延迟代理绘制)用于可视化系统的时间组织。这一过程涉及到两个参数τ和m的确定，它们决定了重建中使用的滞后区间和维数。通过应用互信息算法选择滞后参数τ，遵循Roulston概述的程序；即生成递增τ的时间延迟代理，选择互信息最小的τ值。同样，按照Kennel等的方法，通过应用伪最近邻算法确定嵌入维数(m)，构建维数递增的相位空间，并选择m的最小值，使伪最近邻数量最小化。得到的相位空间，然后用于通过阈值函数ε迭代应用到相位空间中的每个点的递归图的构建。递归被定义为一个时刻，在此时刻，系统重新访问一个给定的坐标空间(volume ε)，该空间先前被另一个点占据。在递归图中，如图2C所示，递归的时间是给定的，黑色的点表示给定递归的时间间隔；例如，在x轴上有20个时间点和在y轴上有40个时间点的递归，在时间点40时，系统重新访问了它在时间点20时所在的坐标。在本研究中，与之前的研究一样，ε参数是通过一个动态过滤器设置的，以产生一个固定的递归率(即，在一个递归图中总递归点的数量)为0.10。

这种表示的效用是分解给定时间序列中的周期性、持续性和瞬态动力学，在递归图中将分别表现为对角线、层流（垂直/水平）线或孤立点；同样，空白表示没有递归，无论是由于独特的事件（例如，峰值）或潜在的趋势，如线性斜率。图2C中的放大框突出显示了这些结构的示例。RQA的重点是量化这些特性。在这项研究中，我们的研究重点是周期性和同步，我们的RQA的应用重点是三个度量，它们量化了BOLD信号中周期性的各个方面。

确定性（Determinism）描述了BOLD信号中周期过程的相对普遍性，并以对角线与其他类型复发的比率来衡量，包括层流结构(表明稳定或最小变异性的周期)或孤立复发(表明短暂重复，可能是随机的)。平均对角线长度（Mean Diagonal Length）通过对角线长度分布的简单平均值来量化周期过程的持续时间。熵是信息论中用于量化对角线长度分布的可预测性和可变性的测度(Shannon熵);在实践中，这通常被解释为复杂性的度量。

总之，这些测量被用来量化DMN BOLD信号中周期过程的广泛性、持续时间和复杂性（prevalence, duration, and complexity）。在所有对角线分布的分析中，一个对角线结构的长度必须至少为3(也就是说，在三个连续的测量中持续的重复模式)。

RQA的一个关键优势是，这种方法可以很容易地推广到扩展单个信号的分析，以量化交叉信号同步。在图2E中，我们显示了包含信号的相位空间的重建；通过阈值函数的应用，这可以用于构建交叉递归图(cross-recurrence，图2F)，它捕获了一个系统访问被另一个系统之前占用空间的时间。在RQA中，我们的交叉递归量化分析(CRQA)的应用集中于交叉信号确定性、平均对角线长度和熵的测量，从不同的ROI捕获BOLD信号之间同步的广泛性、持续时间和复杂性。在RQA中，对角线分布的分析要求最小长度为3。在所有估计距离度量的情况下，都使用简单欧氏距离作为距离度量。

图2构建递归和交叉递归图。

(A)例子：后扣带皮层(PCC)的血氧水平依赖(BOLD)信号。

(B)由Takens延迟嵌入BOLD信号得到的相位图。

(C)来自面板(B).的递归图，我们从放大框中提供了从递归图中量化的特征的例子。递归图表示具有对角线（橙色虚线）的周期性过程，以及具有垂直/水平（层状）线（紫色/蓝色虚线）的非周期过程。

(D) PCC(红色)和内侧前额皮质(MPFC)(蓝色)的BOLD信号。

(E)由图(D)所示的BOLD信号的Takens延迟嵌入得到的相位图。

(F)来自面板(E)的交叉递归图。我们将交叉递归图中的相同特征量化为递归图，例如，对角线或循环过程。

预测模型

与用于假设检验的统计模型并行，我们实施了一项互补分析，以评估RQA/CRQA特征对ASD或ADHD病例状态的预测效用。使用所有参与者的数据，我们将参与者随机分为训练集（75%的数据）和验证集（25%的数据）。基于树的梯度增强算法XGBoost (eXtreme梯度增强)经过5000次5折交叉验证，对病例状态进行二元预测；重复此过程来预测ASD和ADHD状态。对于交叉验证训练，随机网格搜索的5000次迭代被用来调整nrounds, eta, max depth, gamma和colsample_bytree超参数。这些分别对应于梯度提升中使用的轮数、学习率、树深度、惩罚参数和随机子集设置百分比。然后通过对验证数据集进行预测来评估训练模型的性能。然后通过对验证数据集进行预测来评估训练模型的性能。为了量化每个特征对每个预测模型的相对重要性，我们估计了增益（gain），这是与每个特征相关的预测性改进的度量。

3 结果

在292名参与者中，包括52名诊断为自闭症谱系障碍(ASD)和70名诊断为多动症(ADHD)，我们应用RQA和CRQA来表征包含DMN的ROI内部和之间的周期性和同步性。双胞胎122对，其中MZ （同卵）76对，DZ（异卵） 46对。NT参与者和ASD/ADHD参与者的头部运动没有显著差异，年龄也没有差异。然而，DZ组的参与者在扫描时比MZ组的参与者年龄大，在合子亚组中，MZ型女性比男性大，DZ型女性比男性大。

不一致的ASD与ADHD双胞胎RQA指标的差异

为了利用以双胞胎为基础的研究设计提供的基因和环境控制，我们最初的分析集中在诊断ASD或ADHD状态不一致的MZ和DZ双胞胎。在我们对ASD不一致双胞胎的分析中，有10对MZ和13对DZ，而在我们对ADHD不一致双胞胎的分析中，有12对MZ和24对DZ。一组同时患有ASD和ADHD的DZ三胞胎被纳入。表2为ASD和ADHD统计检验FDR调整后的p值，添加了合子性的交互作用，允许MZ和DZ双胞胎之间的对比，包括每个ROI(用于RQA分析)或ROI对(用于CRQA分析)。ASD/ADHD相关影响的测试反映了诊断不一致的双胞胎之间的成对差异。

表2 递归特征分析

特别是，BOLD信号确定性被证明对ASD高度敏感，在经过FDR调整后，在左右侧顶叶皮层(LP)、内侧前额叶皮层(MPFC)以及整个DMN的平均信号中观察到显著的影响。相反，BOLD信号的平均对角线长度仅在右LP与ASD显著相关，且与BOLD信号熵相关的影响不存在。对于注意力缺陷多动障碍患者，与RQA指标相关的影响均不存在（表2）。

通过对23对ASD不一致双胞胎和ASD不一致三联体的事后分析和数据可视化，我们进一步探索了ASD中观察到的效应对合子性(表明遗传影响)的依赖性。图3强调了在MZ和DZ双胞胎中与ASD的确定性相关的失调。通过整体的DMN BOLD信号(图3A)，我们发现在患有ASD的DZ双胞胎中确定性显著降低，但我们没有发现ASD不一致的MZ双胞胎的总体影响。

MPFC和右侧LP皮层同步化(图3B)、左右LP皮层同步化(图3C)和右侧LP皮层同步化(图3D)的影响与整个DMN信号中观察到的模式一致，其中DZ型ASD病例与其同卵双胞胎相比确定性降低，但在MZ病例中没有。在右LP皮层平均对角线长度的事后分析中没有影响。总之，在多个区域，这些发现表明在DZ双胞胎中存在一种持续的、不同的ASD相关失调模式，但在MZ双胞胎中没有。

ASD和/或ADHD诊断患者的RQA指标的差异

接下来，我们在我们完整的样本中探讨了ASD和ADHD的作用，其中包括单胎样本和诊断状态一致的双胞胎(n=292；52例ASD和70例ADHD)。我们发现，与NT参与者相比，ASD参与者的BOLD信号确定性在平均DMN信号中有轻微显著的整体效应（FDR p=0.072），但就大多数指标而言，ASD的效应被其与杂合子的交互作用所调节，正如在诊断的不一致的双胞胎亚群中观察到的那样。与我们局限于不一致双胞胎的分析一致，我们发现，在整个样本中，杂合子和诊断状态之间的交互作用在以下情况显著，右侧LP皮层(FDR = .005)和平均DMN信号(FDR = .005)，以及MPFC和右LP皮层同步(FDR = .008)，左右LP皮层同步(FDR = .017) (表3)。经过多次比较调整后，ADHD参与者与NT参与者之间没有总体差异。

图3 与自闭症谱系障碍(ASD)相关的默认模式网络(DMN)血氧水平依赖信号的确定性的失调。(A)DMN。

(B)内侧前额叶皮层(MPFC) -外侧顶叶皮层(LP)(右)。

(C)左LP皮层-右LP皮层。

(D) LP皮质(右)。p值反映了诊断为ASD的不一致双胞胎(同卵[MZ]和异卵[DZ])。

表3 在整个样本中的递归特征统计分析

采用RQA分类ASD和ADHD

最后，我们研究了RQA/CRQA推导出的DMN周期性测量对分离ASD和ADHD病例和NT对照的预测效用。为了实现这一点，我们构建了一个基于数据驱动的机器学习模型，使用基于树的梯度增强方法进行分类。使用来自DMN区域的RQA和CRQA的全部特征的数据集被随机分割，并分配给模型训练（75%的数据）或模型验证（25%的数据）。使用5折交叉验证将模型拟合到训练子集上，然后通过评估测试数据中的预测敏感性和特异性来评估模型的性能。从ASD/ADHD预测模型中得到的受试者工作特征曲线分别如图4A、B所示；一般来说，这些都说明了在训练集中进行交叉验证后的分类有效性的稳健泛化。在预测ADHD时，模型曲线下面积达到0.87(95%CI，0.78-97)，在最佳分类阈值下，敏感性为0.76，特异性为0.84，总体准确率为82%。对于ASD，最佳分类阈值产生了0.85的敏感性，0.80的特异性，和81%的总体准确性，曲线下的模型面积为0.85(自举法95%CI，0.73-0.97)。

图4 DMN递归量化分析/交叉递归量化分析的周期特征预测效果。

(A)受试者操作特征曲线说明了在训练集中经过5折交叉验证训练后，在验证数据集中分类自闭症谱系障碍(ASD)的模型的性能。

(B)受试者操作特征曲线说明了对注意力缺陷/多动障碍(ADHD)进行分类的模型的性能。

(C)在预测ASD中，与每个特征相关的特征重要性。

(D)在预测ADHD中，与每个特征相关的特征重要性。AUC，曲线下的面积。

4 讨论

先前的研究使用基于相关的测量来调查ASD和ADHD的RS功能连接，表明DMN发生了改变，但在很大程度上忽略了这些过程的动态特征。在这里，我们介绍了一种新的分析方法RQA/CRQA，来表征和关联DMN与ASD和ADHD的周期性。我们的研究结果确定了DMN区域之间内在和相互依赖的周期过程的差异，这些区域主要局限于DZ双胞胎，这表明遗传在这些特征的出现中发挥了作用。总的来说，考虑到我们的完整样本，其中还包括与ASD或ADHD诊断一致的双胞胎以及单例患儿，我们发现这些特征允许构建稳健的可泛化分类模型，能够通过RS fMRI扫描获得良好的敏感性和特异性来鉴别ASD和ADHD病例。这些模型取得了鲁棒的分类性能，曲线下面积在0.85~0.87之间。这些发现强调了在两种情况中，DMN的周期性过程通常是失调的，但与ASD和ADHD相关的特定特征是不同的，并受到遗传和环境因素的不同调控。更一般地说，这些发现表明，周期性指标可能提供了现有的功能连接的测量的一个敏感的补充。

与类似的神经影像学研究相比，本研究的主要方法学差异在于对衍生的BOLD信号的分析。标准的分析流程专注于基于相关性的度量标准。相比之下，我们关注于对原始BOLD信号中的周期性的分析，从中我们推导出与周期性过程的广泛性（确定性）、持续时间（平均对角线长度）和复杂性（熵）相关的指标。与类似的基于相关的度量相比，这种方法本质上对非线性和时间滞后效应很敏感，同样适用于分析给定区域内的内在周期性和一个区域与另一个区域之间的相互依赖的周期。Kaboodvand等人最近的一项研究类似地将RQA应用于DMN动力学评估，尤其是与注意力缺陷多动症相关的评估，但该研究的重点是RQA相关指标，如表征稳定状态出现的分层率（laminarity），而不是我们对周期性的关注。因此，在本研究中应用RQA/ CRQA来表征RS功能磁共振成像数据中的周期性动力学特征，强调了一个新的分析水平，该方法可以推广。

据我们所知，这是第一个应用RQA/CRQA来表征ASD/ADHD病例的神经影像学的周期性的研究，我们检查了DMN区域之间的所有潜在联系。这种方法的一个潜在弱点是，这里分析的广泛定义的区域可能不能反映DMN相关子网络的精细的尺度分割。尽管如此，我们的方法对ASD相关的失调特别敏感；例如，我们在平均的DMN信号、右侧LP皮层以及MPFC-LP皮层(右)和LP皮层(左)-LP皮层(右)的同步中观察到异常的BOLD信号动力学。在ADHD中，我们观察到许多效应接近统计显著性，但无法通过多重调整的比较。未来的研究可能会对这些区域进行更有针对性的分析，以确定这些是否是由于对多次比较的潜在过度矫正而导致的II型错误。未来还可以来研究同步活动的失调是否特定于DMN的不同的子网络。

由于ASD或ADHD不一致的MZ和DZ亚队列的样本量有限，合子性和对内差异之间的交互作用需要谨慎解释，并应在较大的MZ和DZ不一致样本中进行确认。在未来的研究中，这些方法和相关方法在更大队列的神经影像学研究中的应用应以ASD、ADHD以及ASD和ADHD的共病表现同时分类为目标，由于样本量有限，这在本研究中无法实现。

未来的研究可以探索这些方法在成像模式和条件方面的应用，特别是与任务相关的功能磁共振成像。与RS功能磁共振成像相比，任务相关功能磁共振成像的一个关键优势是，影响所有实验条件的噪声都被抵消了。任务相关和RS功能磁共振成像相互补充，提供了不同的神经相关方面的证据，有不同的优点和优缺点。一般来说，尽管存在局限性，但我们的研究结果与之前对ASD和ADHD的DMN的共享和疾病特异性指标的研究结果一致。

在我们的预测模型中，我们发现DMN的确定性和右LP皮层的确定性——两者在ASD和NT中显著不同——是预测ASD的最重要特征之一(图4C)；MPFC-LP皮层的熵（右）虽然没有通过多次比较，同样是ASD模型预测效果的最重要贡献者之一。与我们使用统计假设检验的发现有些相反，其中的广泛性产生了ASD相关效应的最强指标，我们的预测模型中最重要的特征包括熵和平均对角线长度的测量，对应于周期过程的持续时间和复杂性。这些结果强调，多元和非线性方法，如这里使用的基于树的预测模型，可能对线性统计检验和相应的p值调整中可能遗漏的效应敏感；因此，并行应用这些方法可以获得任何一种方法都无法实现的见解。

虽然我们的研究结果没有提供同样令人信服的统计证据，表明ADHD相关的广泛失调模式，但我们发现这些特征也可以高度预测ADHD。特别是，我们发现最预测多动症的特征包括：MPFC-LP皮层（左）同步中的确定性，后扣带皮层的平均对角线长度，和DMN中的熵。简而言之，一个广泛的失调模式相关的周期性过程的广泛性、持续时间和复杂性。这些发现表明，ADHD相关缺陷的模式可能被有限的统计效力和多重比较所掩盖。

5 结论

总之，我们的研究结果强调了非线性分析方法在fMRI神经成像研究中分析BOLD信号的实用性，并普遍表明BOLD信号的周期性可能是典型和非典型连通性的重要指标。我们的研究结果特别表明，作为ASD的指标，DMN的周期性可能是基因决定的广泛改变，并更普遍地表明，ASD和ADHD的DMN核心区域内和之间的周期性改变。未来的研究应建立在这项工作的基础上，探索其他网络以及DMN相关区域和非DMN区域之间的同步和周期性，包括与ASD和ADHD，以及与其他神经发育和精神疾病的关系。

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