编译：微科盟小木，编辑：微科盟茗溪、江舜尧。

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导读

土壤微生物在生死过程中塑造了全球元素循环。活体土壤微生物是陆地生物地球化学的主要引擎，驱动着土壤有机质(地球上最大的陆地碳库和植物养分的主要来源)的周转。它们的代谢功能受到与其他土壤微生物种群、土壤动植物以及周围土壤环境的生态相互作用的影响。死亡微生物细胞残体可作为这些生物地球化学引擎的燃料，因为其化学成分作为土壤有机质持续存在。这种无生命的微生物生物量随着时间的推移在土壤中积累，形成地球上最大的有机质库之一。本文探讨了有机质的生物地球化学循环如何依赖于活体和死亡土壤微生物、它们的功能特性以及它们与土壤基质和其他生物的相互作用。随着最近的组学研究进展，许多构成微生物种群动态及其生态生理适应性的特征可以直接从组装的基因组或基因或蛋白质表达模式中破译。因此，现在可以在改进的生物地球化学模型中利用基于性状的对微生物生死的理解，并更好地预测新气候条件下的生态系统功能。

论文ID

原名：Life and death in the soil microbiome: how ecological processes influence biogeochemistry

译名：土壤微生物组中的生与死：生态过程如何影响生物地球化学

期刊：Nature Reviews Microbiology

IF：60.633

发表时间：2022.2.28

通讯作者：Jennifer Pett-Ridge ＆ Noah W. Sokol

通讯作者单位：美国劳伦斯·利弗莫尔国家实验室(UNL)

DOI号：10.1038/s41579-022-00695-z

综述目录

1 前言

2 微生物特性和矿物基质

2.1 矿物基质中的生境

2.2 微生物生理生态与SOM循环

2.3 矿物基质中的微生物残体

3 微生物种群与群落过程

3.1 异质基质中的微生物演替

3.2 生物的相互作用:捕食，竞争和共生

3.3 微生物死亡机制与SOM循环

4 将微生物生死过程纳入生物地球化学模型

4.1 包括微生物过程的生物地球化学模型

4.2 基于性状的生物地球化学建模方法

5 结论

主要内容

1 前言

土壤微生物组是生物圈中最具生物多样性的群落，至少拥有地球总生物多样性的四分之一。数以千万计的细菌、古菌、真菌、病毒和微型真核生物在地下共存，尽管只有几十万种被详细地描述过。一克表层土壤可以包含超过10⁹个细菌和古菌细胞、数万亿个病毒，数万原生生物和200米长的真菌菌丝。在微生物生态学中，微生物组合的分类多样性及其个体成员的丰度称为“群落结构”。土壤微生物群落结构在不同生态系统和小规模土壤生境中差异很大，但细菌和真菌通常主导土壤微生物生物量和多样性，其丰度比其他微生物类群高几个数量级。在地球生物群落中，土壤微生物多样性与一系列生态系统功能(如养分循环、分解和植物生产力)呈正相关。

土壤微生物通过形成和分解土壤有机质(SOM)强烈影响陆地生物地球化学，SOM是地球上最大的陆地有机碳和氮储库之一，也是其他重要常量和微量营养元素的主要来源。通过形成SOM周转，土壤微生物影响大气中的CO₂浓度和全球气候，并帮助提供关键的生态系统服务，如土壤肥力、碳固存、植物生产力和健康。然而，土壤微生物组对生物地球化学的影响远远超过生物体的代谢活动。死亡后，微生物残体在土壤中积聚，构成SOM库的50%。由于土壤微生物残体是全球最重要的碳和其他养分库之一，因此微生物死亡的机制和速率可能会影响陆地生物地球化学循环。

了解死亡微生物如何影响土壤生物地球化学正在兴起，并强调微生物种群动态、营养关系、微生物与其土壤环境的相互作用以及微生物死亡的原因和后果。新的证据表明，土壤微生物群落由以下因素塑造：(1)微生物种群水平的过程，例如对生长的根系、凋落物和环境扰动作出响应的不同分类群的特异性生长和死亡率；(2)微生物群落动态，例如不同土壤生境的生态演替模式不同；(3)生物间的相互作用，例如不同类型的竞争和捕食如何影响微生物生理和微生物残体化学。同时，一项平行研究阐明了微生物残体的不同组成部分(如细胞壁、蛋白质、DNA和胞外产物)如何分解并形成SOM。

本篇综述说明了活体和腐烂的微生物的生态过程如何塑造土壤生物地球化学。首先，我们总结了活体微生物的特性如何与土壤矿物基质的特性相互作用，从而影响有机质循环并促进微生物残体的产生。然后，我们将描述群落水平过程(如演替)和生物相互作用(如竞争和捕食)如何影响微生物活动以及死亡率如何影响SOM。在此过程中，我们阐明了不同的微生物死亡机制如何对SOM的形成和持久性产生不同的影响。最后，我们讨论了基于性状的新方法如何提供一种易于处理的方法，将微生物生死过程纳入预测土壤生物地球化学动力学的模型中。

2 微生物特性和矿物基质

矿物基质是一种复杂的异质性景观，土壤微生物在其中相互作用并表现出直接影响SOM循环的特性。矿物基质也是死后微生物产物的墓地。矿物基质不仅仅是微生物菌落的物理基质，还能促进电子转移并提供关键元素以及氧化剂和活性矿物质，介导微生物残体转化为SOM。在这种矿物基质中，不同的生境承载着不同的微生物群落，这些微生物群落的密度、活动和组成各不相同，直接影响有机质的循环方式。

图1 不同生境中土壤微生物组成及其在有机质循环中的作用。相对于非根际土壤，根际和碎屑层中土壤微生物的生物量和活性更高。与非根际土壤相比，根际和碎屑层的有机质转化速度更快，导致土壤有机质积累更高(如来自微生物残体的矿物相关有机质)。箭头表示有机质的流动；箭头越粗表示流速越大。

2.1 矿物基质中的生境

土壤矿物基质是由物理和生化风化作用形成的，岩石被破坏后，通过化学作用转化成一个个更小的颗粒，大小从厘米级的石头到纳米级的粘土。这种三维多孔结构的异质性为微生物定殖提供了广泛的栖息地。这些生境包括活根和死根、水和资源流动的优先路径，以及多孔土壤团聚体的内外区域。大部分这种矿物基质中，微生物的活性最低且分布稀疏；活体微生物在矿质土壤中所占的表面积小于总表面积的0.000001%。而在局部、动态、资源丰富的矿物基质生境中(如根际、菌丝际和碎屑层)，碳和其他养分的含量比非根际土壤更丰富。这些资源丰富的生境可构成表层土壤的重要组成部分：仅根际就可占表层10 cm土壤总体积的8%-26%。在根系和真菌菌丝活跃生长或腐烂的生境内，微生物生物量和活性是周围非根际土壤的0.5-20倍，生物相互作用更频繁，微生物驱动的有机质转化迅速(图1)。

2.2 微生物生理生态与SOM循环

土壤微生物具有广泛的生态生理特性，包括细胞化学组成、生活史和生物物理特征以及对环境和生物胁迫的适应能力，这些特征可以影响有机质在矿物基质中的持久性(表1)。这些特性在不同土壤生境中因微生物群落组成和资源环境的不同而存在差异。如前文所述，“特性”一词反映了生物的表型特征：在个体水平上可测量的任何形态、生理或物候遗传特征。当前的微生物特性汇编倾向于可以在实验室培养的分类群。例如，最近的性状汇编中包括的10种最常见的土壤微生物来自伯克霍尔德氏菌属(Burkholderia)、弯曲杆菌属(Campylobacter)和芽孢杆菌属(Bacillus)的细菌。这10个分类群占土壤性状观察的14%，而较难培养的主要土壤细菌门所占的比例要小得多(如酸杆菌仅占0.5%)。有望的是，宏基因组组装的基因组和其他组学方法现在可以预测尚未培养或肉眼观察到的微生物的性状。表1中描述的许多性状都可以在基因组中检测到，无论是基因组推断的性状还是通过基因或蛋白质表达。

与细胞壁和细胞产物组成有关的性状可能是SOM生物地球化学的关键，因为它们会影响微生物残体的组成。细胞包膜和渗出物组成因微生物群而异，肽聚糖、糖脂、糖蛋白、相容溶质、储存化合物、粘附或抗应激化合物(如黑色素、胞外多糖和其他细胞外产物)的比例不同。不同化合物的存在可导致微生物残体的腐烂率不同，这取决于残体黑化、化学计量和细胞形态等因素。例如，在北方森林土壤中，黑色素含量高、氮含量低的真菌残体(Meliniomyces bicolor)比黑色素含量低、氮含量高的真菌残体(长孢被孢霉Mortierella elongata)分解得更慢。黑化真菌残体的分解减少可导致其在北方森林的累积，从而推动SOM储量的整体增加。残体的组成也可以影响其与土壤矿物质的结合以及其作为SOM的长期持久性。在沿冰川前缘的土壤时间序列中，随着土壤发展出与矿物表面相关的特别小(100-500 nm)的细菌膜和细胞壁碎片，SOM含有越来越多的微生物细胞包膜碎片。矿物表面与细胞包膜碎片的官能团(如脂类、氨基糖和蛋白质)之间的相互作用可以通过降低土壤矿物质的润湿性等方式增加SOM的持久性。

微生物特性也通过介导微生物和矿物质之间的相互作用影响SOM的周转。例如，与矿物表面附着有关的性状可能对SOM的形成至关重要。许多土壤微生物表面附着的生活方式使它们能够承受水、养分和运动的严格限制。土壤微生物细胞通常生活在生物膜中，被嵌在由多糖、蛋白质、核酸、脂质和其他生物聚合物组成的水合胞外聚合物(EPS)基质中，这些物质占生物膜干重的80%。EPS将土壤中的矿物质结合在一起：例如，栖息在多年生草本植物柳枝稷(Panicum virgatum)根际的微生物会产生多糖，而这些多糖与矿物质聚集体中SOM的形成有关。微生物也有助于矿物的溶解和形成过程：土壤微生物分离物的实验室实验表明，附着在矿物上的生物膜会加速矿物溶解，野外风化矿物的成像表明真菌菌丝可以作为粘土矿物和金属氧化物纳米颗粒的成核位点。活体微生物细胞、胞外产物和活性矿物表面之间的密切联系为微生物残体作为矿物相关的有机质在土壤中持续存在创造了条件。

土壤微生物利用分泌系统、胞外酶和膜转运体将外部资源带入细胞，这些性状影响生长、死亡率和碳利用效率(CUE)。实际生长率(微生物的实际净增长率)和死亡率决定了土壤中微生物生物量的周转程度，这影响了微生物残体和SOM的总存储量。例如，在一项长期的草地生物多样性实验中，微生物生长和周转的加速与微生物残体和SOM的增加有关。CUE描述了转化为微生物生物量的细胞资源相对于消耗的总资源的比例，这被认为对SOM循环很重要，影响每单位消耗底物产生的残体。在培养过程中，CUE可以直接从经历指数增长的微生物种群中估计出来。然而，在土壤中，广泛的多样性类群可能在任何给定的时间经历种群增长或下降，碳通过捕食和分解残体和细胞外产物在群落中循环。因此，基于土壤的群落水平CUE估算与基于培养的CUE估算并不等同。尽管如此，群落水平的CUE是一种信息量丰富的SOM循环效率指标：例如，在人工土壤中，将不同的碳基质添加到不含SOM的矿物中，观察到CUE和SOM形成之间存在直接的正相关关系。真菌主导的群落具有较高的CUE，与特别高的SOM形成有关。在农业系统和草地土壤的田间研究中也观察到了CUE、残体产生和SOM之间的正相关关系。CUE和实际生长速率是涌现特性，因为它们依赖于许多生物化学和生态过程的相互作用。例如，基于基因组的代谢模型表明，基因组较大的微生物可以产生所需的酶和转运体以获得各种各样的碳底物，但与基因组较小的类群相比，其CUE值较低。

为了应对不断变化的资源可用性和胁迫，许多微生物会产生影响细胞组成的化合物，并能影响作为SOM的残体的持久性。这些特性包括生产用于能量、碳和营养物质的储存聚合物，如淀粉、糖原、无机多磷酸盐、三酰基甘油酯、海藻糖、蜡酯、蓝藻素和聚羟基丁酸酯。不同微生物应激化合物的化学性质可能对其作为SOM的持久性产生不同的影响。例如，为了应对土壤等足类动物(小型甲壳类动物)的捕食，一些腐生土壤真菌会在其表面产生草酸钙晶体以提供物理保护，如形成条索的担子菌真菌Phanerochaete velutina和Resinicium bicolor。这种应激反应增加了它们生物量的顽固性，并影响了作为SOM保留的比例。其他胁迫和储存化合物，如海藻糖，很容易水解成单糖并矿化。例如，加州干燥的草地土壤可以储存高达20%海藻糖的微生物生物量，而这些海藻糖大部分可以转化为葡萄糖，通过矿化促进CO₂的快速流失，但也可能支持微生物的生长。

当土壤条件变得特别恶劣时，许多微生物喜欢休眠，它被广泛地定义为一种代谢活动减少的可逆状态。进入休眠状态后，微生物为形成休眠结构(如孢子)分配了大量的能量和资源。据估计，在任何给定的时间，多达80%的微生物细胞处于休眠状态，尽管这个值可能在时间和空间上发生变化(例如，在根际土壤和非根际土壤中)。由于进入休眠会增加代谢成本，因此可能会在短期内降低微生物CUE。但长期来看，休眠细胞的生长和呼吸都比活性细胞少，因此休眠对CUE和微生物残体产生的总体影响尚不清楚。休眠细胞不产生酶，因此区域模型模拟表明，更大的休眠减少了SOM的整体分解。大多数关于微生物休眠对SOM循环的影响的见解完全是理论性的，这强调需要新的实证方法来研究原位休眠。

表1 参与土壤有机质循环的微生物生理生态特征。

CUE，碳利用效率；EPS，胞外聚合物；EPSac,胞外多糖；FACS，荧光激活细胞分选；FTIR，傅里叶变换红外光谱；HPLC，高效液相色谱法；iREP，复制索引；nanoSIMS，纳米二次离子质谱；NMR，核磁共振；NRPS，非核糖体肽合成酶；SEM，扫描电子显微镜；SIP，稳定性同位素探测；TEM，透射电子显微镜。^a这些性状中的大部分可以在基因组中直接测量，也可以通过批量表征或特定分类群测量来确证。

2.3 矿物基质中的微生物残体

在许多生态系统中，大部分SOM似乎来自微生物残体。活体微生物生物量通常占总SOM不到5%，而且在任何给定的时间只有一小部分生物量是活跃的。通过微生物生长、死亡和周转的迭代循环，土壤中产生了大量的微生物残体，其数量远远超过活体微生物生物量。这种库存积累成为SOM的重要部分，部分通过与活性矿物表面的相互作用促进其在土壤中的持久性。

与矿物相关的微生物残体包括细胞组分(例如细胞膜)、微生物衍生的含氮化合物(氨基糖和核酸)和胞外产物(例如EPS、酶和糖蛋白)。肽聚糖含量、细胞大小和疏水性等性状也会影响细胞与矿物质的联系。例如，小细胞的疏水性红平红球菌(Rhodococcus erythropolis)在添加到土壤后比大肠杆菌(Escherichia coli)更容易保留在土壤孔隙中，而亲水性大肠杆菌则更容易从矿物基质中浸出。矿物特性也很重要：不同矿物质与不同类型、来源和数量的残体有关，这不仅是因为它们承载着不同的活细菌、真菌和古菌群落，也因为更具活性的矿物质(如无定形氢氧化铝)可以更强烈地吸附残体。在干旱气候和草原典型的弱酸性至弱碱性pH土壤中，微生物残留可能特别重要。尽管微生物源性SOM是由微生物性状、土壤矿物和气候之间复杂的相互作用产生的，但还需要更多的研究来比较不同生态系统背景下SOM的形成和持久性。

总而言之，土壤中微生物群落的多样性很高，它们分布在复杂的孔隙、水膜、矿物表面和富含有机质的生境中。活微生物和死亡微生物的生理生态特性在形成土壤生物地球化学循环中起着至关重要的作用。为了适应矿物基质中的生活，土壤微生物进化出一种表面附着的生活方式，并表现出独特的生活史、耐受性、细胞组成、资源获取和防御特性。这些性状控制着微生物细胞残体的性质和数量，产生微生物衍生的SOM，构成全球土壤有机碳和氮储存库的大部分。

3 微生物种群与群落过程

群落组装、演替和生态相互作用(例如，捕食、竞争和互惠共生)决定了哪些微生物类群存在以及它们如何随时间变化。这些种群和群落过程通过塑造群落中存在的一系列微生物性状以及诱导不同的微生物应激和死亡机制，触发残体的化学变化，从而影响SOM动态。

3.1 异质基质中的微生物演替

土壤微生物群落表现出独特的和可重复的演替轨迹，以响应不断变化的条件。在根际，植物根系优先刺激或抑制特定的分类群，导致群落与非根际土壤的差异越来越大，多样性也越来越少(图2)。根际的演替对土壤细菌有最好的记录，但也观察到原生生物、真菌和RNA病毒。在温带草原，随着根际细菌群落沿生长的植物根系发展，变形菌(Proteobacteria)和拟杆菌(Bacteroidetes)数量增加，而酸杆菌(Acidobacteria)、绿弯菌(Chloroflexi)和浮霉菌(Planctomycetes)数量减少。随着时间的推移，根际群落网络也变得比非根际土壤更大、更复杂，表明微生物相互作用强烈影响群落的组成。

根际的演替轨迹与微生物功能性状的变化有关。例如，在荷兰的一个沙丘土壤中，根际细菌相对于非根际土壤群落具有更丰富的转运体、糖酵解和氢代谢相关功能基因。其中许多功能性状可能会影响SOM循环，特别是生长根有机输入驱动的性状的表达。相对于非根际土壤，在野生燕麦草(Avena spp.)的根际发育中，能够利用低分子量化合物的微生物丰度增加。这种根际群落功能潜力的转变，表现为有机酸和氨基酸转运蛋白基因的丰度增加，这是对流经根际的碳量和类型变化的响应。由于这种功能转变发生在生长季节，新的微生物衍生的SOM会在根际形成，尽管这种SOM中只有一部分可能会持续存在。

碎屑层的演替始于快速生长的微生物，如变形菌门和拟杆菌门的类群，它们迅速消耗分解早期释放到土壤中的水溶性化合物和简单碳水化合物。其次是第二波生长较慢的微生物，它们消耗凋落物中更复杂的化合物，如担子菌门真菌类群、放线菌门和δ变形菌。在黑麦(Secale cereale)的碎屑层中，这些群落的变化与几个月内SOM累积速率的变化有关。SOM的形成在分解早期最为明显，并逐渐减缓。类似的演替变化也发生在土壤矿物表面，一种被称为“矿物圈”的微生境。快速生长的真菌和β变形菌是矿物表面的最初定殖者，它们可以迅速产生残体，形成矿物相关的SOM。次级定殖者往往生长缓慢，并更适应营养贫乏的条件(例如，绿弯菌门Chloroflexi、疣微菌门Verrucomicrobia和芽单胞菌门Gemmatimonadetes)；这些微生物可能以最初的残体为食，减缓其积累并改变由此产生的微生物衍生的SOM的化学成分。

 图2 根际微生物演替与有机质形成。在一年生植物生长季节，随着根际群落的发展，根际群落多样性相对于非根际土壤减少，即使其生物量和网络复杂性增加。同时，新的土壤有机质(SOM)在根际形成，尽管只有一部分可能持续存在。

3.2 生物的相互作用:捕食，竞争和共生

生物间的相互作用，如捕食、共生和竞争(图3a)，是塑造土壤微生物群落结构和SOM生物地球化学的重要力量。矿物基质的异质性通过增加物理分离、限制运动和减少水文连通性来限制微生物间的相互作用。有限的竞争可能是维持大块矿质土壤中微生物高度多样(如一克土壤中有数万个类群)但密度低的主要因素之一。这在薄土层中很明显，其中数十到数百个细菌细胞群广泛分布，特别是在非根际土壤和更深的土壤中。在资源可用性较高的地方(例如根际土壤相对于非根际土壤，或表层土壤相对于深层土壤)微生物密度增加，密度依赖过程(如竞争和捕食)对微生物群落和SOM循环的影响可能更明显(图3b)。

土壤捕食者跨越尺度、营养水平和分类领域，从大型节肢动物(如螨虫和弹尾虫)到线虫、原生生物、捕食性细菌(如蛭弧菌Bdellovibrio spp.)和纳米病毒。捕食者选择性取食或非选择性取食，对微生物群落结构和SOM循环有明显影响。许多食菌线虫是多面手，通过滤食不加选择地吃掉细菌类群。相比之下，细菌性原生生物选择性更强，倾向于更容易消化的革兰氏阴性菌。这种选择性可以提高革兰氏阳性细菌的丰度，它们优先消耗SOM而不是植物输入物，可能导致SOM的分解增强。

捕食性细菌虽然比其他土壤捕食者研究得少，但对食物网结构、碳和养分流动有着广泛的影响。捕食性细菌在土壤中非常活跃，它们的活动随着食物网基础资源的供应而增加。例如，在土壤中添加碳基质的实验刺激了专性捕食性细菌蛭弧菌目(Bdellovibrionales)和吸血弧菌目(Vampirovibrionales)的生长速度，其生长反应比非捕食性细菌大60%以上。这表明，在生产力较高的土壤微生物群落中，捕食者对较低营养水平的控制增强，从而影响通过地下食物网的碳流。

土壤病毒具有高度的宿主特异性，在产生病毒粒子(例如核苷酸和蛋白质)和裂解宿主细胞内容物的过程中，将其猎物的细胞生物量转化为细胞外有机化合物。高度多样化和丰富的土壤病毒的数量可能比微生物细胞多100倍(BOX 1)。在海洋中，病毒在有机质循环中发挥着重要作用，每天杀死多达约40%的细菌，并通过不断释放和再矿化溶解的有机质维持高达55%的细菌生产，即所谓的“病毒分流”现象。同样，土壤病毒可能通过传播微生物残体、改变宿主细胞代谢和CUE以及形成与土壤矿物质相互作用的有机质库，从而驱动陆地病毒分流，导致SOM循环。解决病毒的繁荣和萧条周期对微生物演替和SOM循环的贡献是一个正在进行的主要研究领域(BOX 1)。

许多土壤共生通过促进新的SOM产生或加速分解来影响SOM的动态。土壤生物膜是已知的微生物共生热点部位，可能由生活在高产菌群的多种土壤细菌组成。这些多物种相互作用的协同效应与增强的互养、抗逆性和生物量生产有关。在35种多物种生物膜组合与单物种生物膜组合的比较中，超过60%的多物种生物膜组合比单物种生物膜产生更大的生物量。生物量的增加可能会促进生物膜EPS形成更多的SOM。

植物和菌根真菌之间的相互作用也会影响SOM的产生和分解。植物将多达30%的光合固定碳分配给它们的菌根共生体，这种转移为菌丝生物量的产生和附近其他微生物的生长提供了燃料。有两种主要的菌根真菌类型，它们具有不同的清除SOM中养分的能力：外生菌根(ECM)真菌产生直接氧化SOM的酶，而丛枝菌根(AM)真菌依赖腐殖质来完成这一功能。相对于ECM主导的生态系统，AM主导的生态系统凋落物分解和养分循环更快，这可能会导致对SOM产生显著影响。虽然ECM主导的生态系统可能由于SOM循环较慢而在表层土壤存在较高的SOM，但AM主导的生态系统中微生物残体的产生率较高可导致更持久的、与矿物相关的有机质的形成增强。例如，在AM主导和ECM主导的温带森林的梯度上，ECM主导的土壤上部10 cm处存在更多的SOM，而AM主导的土壤深度1 m处存在较多的矿物相关的有机质和总SOM。

真菌残体来自菌根和其他与植物根系相关的真菌，这可能是SOM的一个重要的直接来源，因为菌丝的高表面积和小直径允许它们进入根无法到达的区域，如小的土壤孔隙和土壤团聚体内部。虽然定量估计很少，但现有数据表明，在土壤表层30 cm，每立方厘米的土壤中平均有102,000 cm的真菌菌丝总量，而每立方厘米的土壤中平均只有6.8 cm的细根。随着菌丝的生长和死亡，其残体可以形成SOM，因为它与植物根系单宁(即单宁-残体复合物)、聚集体结构或矿物表面结合。事实上，大多数微生物衍生的SOM可能来自某些生态系统中的真菌残体，尽管菌根真菌与腐生真菌的具体比例仍未确定。

土壤中另外两种生物相互作用(资源利用性竞争和拮抗性竞争)，在不同土壤生境和土壤深度中的重要性可能不同，并对SOM循环产生不同的影响。细菌-真菌的拮抗作用在有机层和上层矿质土壤中普遍存在，其中抗生素抗性基因在细菌中很常见，并被用作对抗真菌产生的抗菌化合物的一种策略。总的来说，拮抗性竞争在高密度微生物细胞物理接触的环境中可能更为常见，而资源利用性竞争被认为在异质环境中更普遍(如大块矿物土壤)，其中较低密度的微生物竞争资源并且直接相遇的可能性较低。

拮抗性竞争可以降低微生物的CUE，因为碳被分配给进攻或防御性状而不是生长。例如，在土壤微环境中，木材腐烂担子菌的种间相互作用使群落水平的CUE降低了25%。因此，在拮抗作用为主的土壤环境中，CUE的减少可能会降低植物碳转化为微生物衍生的SOM的比例。而在以资源利用性竞争为主、微生物多样性较大的矿质土壤中，CUE值可能较高，微生物衍生的SOM的形成更为有效。然而，不同形式的竞争与有机物循环之间的关系仍然是研究的关键领域。例如，菌根真菌和腐生菌之间的竞争可能会抑制SOM的分解(被称为Gadgil效应)，但导致这一现象的不同类型竞争的相对重要性仍然没有得到解决。土壤中的其他生物相互作用仍未分类，例如候选门级辐射类群(CPR)细菌，它可能充当细菌寄生虫或外共生体的超小细菌。CPR细菌，如Saccharibacteria spp.能够从其宿主回收DNA，其氨基酸和脂类生物合成途径不完整，并与草原土壤中以植物根系分泌物为生的细菌宿主有关。在营养匮乏的环境中，CPR细菌可能在回收死亡群落成员的营养物质和微生物生物量中发挥重要作用，在SOM回收中可能具有重要但未被探索的作用。

图3 土壤剖面中的生物相互作用和密度依赖性过程。a土壤微生物群落中生物相互作用的主要类型，决定了微生物群落结构和有机质循环。相互作用包括拮抗性竞争(为争夺资源而进行的竞争性相互作用)、利用性竞争(为争夺资源而进行的间接竞争)、互惠共生(例如，菌根真菌和植物根之间的相互作用)和捕食(例如，原生生物消耗细菌或病毒裂解)。这些相互作用影响生物体如何分配碳，并可以塑造有机质的化学组成和流动。b随着微生物密度随深度或与根际距离(或其他资源丰富区域)的增加而减少，沿同一轴线的密度依赖过程(例如捕食)及其对有机质循环的影响也会减少。图示为有机层(O层)、矿质土壤表层(a层)和矿质底层(B层)的土壤剖面。

BOX 1 土壤病毒组:组成和生态功能。

病毒的多样性和丰度令人震惊，估计全球约有10³¹个病毒，每克土壤中有10⁶-10¹⁰个病毒颗粒。描述土壤病毒特征的报告正在迅速扩大，包括在森林、多年冻土、农业土壤、湿地和沙漠中。这些病毒的大小从~10-100 nm到接近细菌大小的巨型真核病毒，包括主要感染细菌(噬菌体)的双链DNA病毒，也包括古菌和真核生物，以及主要感染真核生物(特别是植物和真菌)的RNA病毒。

病毒群落组成可以通过几种无需培养的方法来表征，包括病毒组学，即通过对过滤或离心从土壤基质中分离出的病毒样颗粒测序，或病毒宏基因组学，通过检测标记基因、病毒标记基因和病毒基序，在完整的微生物组序列数据集中区分病毒的核酸。土壤RNA病毒可以通过靶向总RNA的宏转录组学方法来检测和表征。这些技术表明，土壤病毒组的组成非常多样化，但对土壤病毒组的生态作用和功能仍有很多未知的地方，病毒代表了一个巨大的假定的和未表征的蛋白质库。

土壤的异质性和复杂性以独特的方式制约着土壤病毒的分布和活动。非生物和生物因素，包括pH值、含水量、深度、细菌丰度和土壤类型，都强烈影响着土壤中的病毒丰度、病毒粒子持久性、生命周期(即严格溶原性或温和性)和传染性。虽然噬菌体通常需要细胞裂解来增殖(即裂解途径)，但环境条件可能诱发溶源性，即噬菌体基因组整合到宿主染色体中或在细胞内稳定地单独共存。越来越多的证据表明溶源性在土壤病毒中普遍存在，但是噬菌体在多大程度上可以在土壤中裂解和溶源性模式之间切换尚不清楚。

在土壤中，病毒可能通过细胞裂解影响微生物群落结构和生物地球化学：(1)细胞裂解影响微生物群落组成，形成可能与土壤矿物质相互作用的活性有机碳和营养物质库；(2)宿主代谢接管伴随着宿主介导的病毒编码的辅助代谢基因(AMGs)表达。AMGs是一种宿主基因，被认为可以通过最大限度地获取细胞资源来促进病毒复制，可能通过水平基因转移获得。在感染过程中，病毒会从根本上改变宿主的新陈代谢；病毒感染的细胞内，随着感染的进行，宿主细胞的生化成分会发生变化。在土壤中，AMGs也被认为在多糖降解和孢子形成基因、硫代谢、氨氧化、脱卤作用和几丁质降解中发挥作用。

通过优先捕食某些微生物谱系，病毒可以磨练群落组成和生物地球化学功能。例如，最近一项关于生物土壤结皮的研究表明，厚壁菌大量繁殖之后，靶向噬菌体的厚壁菌也随之增加。然而，原位测试土壤病毒-宿主生态学假说仍然是一项重大挑战。稳定同位素探测(SIP)研究通过使用CRISPR间隔器将同位素富集的病毒与根际、北极泥炭土壤中的植物病原体和植物促生长细菌中的宿主连接起来。除SIP外，生物正交非典型氨基酸标记(BONCAT)、纳米二次离子质谱(nanoSIMS)、phageFISH和virocell-FISH靶向等方法表明，有可能同时将病毒和宿主与碳流联系起来。

3.3 微生物死亡机制与SOM循环

土壤微生物以多种方式死亡：放牧、细菌捕食、病毒裂解、渗透作用、干燥和化感作用。这些微生物死亡机制可能对土壤微生物群落结构和功能产生显著影响，导致微生物残体的组成差异，并对SOM循环产生级联效应(图4)。例如，在海洋中，病毒感染与原生动物放牧导致的微生物死亡与微生物群落结构、残体化学和碳通量营养途径的明显变化有关。然而，在土壤中，微生物死亡模式和生物地球化学循环之间的联系在很大程度上仍未被探索。描述这些关联可能对于准确预测短期和长期SOM动态至关重要。

捕食与病毒裂解导致的死亡应该对微生物残体的命运造成明显不同的影响。微生物被较大的捕食者(如原生生物)捕食，会将微生物残体转移到更高的营养级，将这种有机物的命运与捕食者的最终命运联系在一起。这可以通过低效的营养转移使猎物中所含的一部分有机碳矿化，从而减少SOM的积累。此外，由于原生生物和线虫比它们所捕食的猎物拥有更高的碳氮比，它们将多余的氮作为废物排出，然后通过微生物循环被植物和其他微生物利用。细菌外源性捕食者裂解细胞并消耗它们的细胞质，留下主要由细胞膜和细胞壁结构组成的残体。相比之下，病毒裂解可能会释放比细菌捕食更多的有机物，不仅释放细胞膜和细胞壁，还释放细胞质和富含磷酸盐的噬菌体颗粒。虽然这些裂解的物质中的大部分可能作为溶解的有机物相对容易获得，但细胞外病毒粒子可能构成矿物相关的有机物的重要前体。

非生物的死亡机制，如渗透作用或干燥，可能会导致与这些生物机制相对应的一系列相反效应。土壤环境的突然变化，如土壤水势的迅速变化会导致大量微生物死亡和大量CO₂的释放，这种现象被称为“Birch效应”。在地中海草原上，50%的土壤细菌和25%的真菌会在漫长的夏季旱季后的第一场降雨后数小时内死亡。在温带森林中，每年高达5-10%的生态系统碳预算可在一次降雨后以CO₂的形式释放。草原湿润后观测到的CO₂脉冲的相当大一部分可能来自渗透作用和随后微生物细胞中释放的有机质的矿化。相比之下，干燥可通过提高EPS产量(许多微生物在严重的水分限制下产生EPS)来影响土壤SOM库，从而可能增强细胞对矿物表面的粘附，并增加矿物相关SOM的形成。最后，化学战在土壤微生物中很常见。化感作用的机制多种多样，其后果可能与他死亡模式相似，包括细胞结构的裂解、干燥或生化改变。未来的研究应明确不同的死亡机制对土壤微生物组和SOM循环的相对重要性，以及不同土壤生境中死亡的速率和主要机制如何变化。

总之，土壤微生物群落中的种群和群落过程(如演替、组装和生物相互作用)可以影响群落中的主要功能性状，进而直接影响SOM循环。不同的微生物死亡机制可能影响微生物残体的组成和命运，从而影响其在土壤中的持久性。因此，微生物活动、生态相互作用以及微生物死亡的速率和模式是旨在预测SOM动态的生物地球化学模型的潜在关键变量。

图4 微生物死亡的机制和对微生物残体命运的理论影响。土壤中的微生物有不同的死亡方式，包括放牧、细菌捕食、病毒裂解、渗透作用、干燥和化学战。微生物死亡机制可能影响其残体的命运，进而直接影响有机质循环。

4 将微生物生死过程纳入生物地球化学模型

生物地球化学模型可用来研究多尺度上碳和其他元素的命运。在全球尺度上，该模型对于模拟碳循环以预测气候和相关的地球系统过程至关重要。大多数全球尺度的生物地球化学模型并不能明确解决微生物种群动态，而是模拟SOM库之间的碳流，其中每个库由固有的经验性推导的分解速率定义。更复杂的明确解决微生物种群增长的模型可以在生态系统尺度上结合野外和实验室培养的结果，或者机械地模拟生理上不同的微生物功能类型之间的相互作用及其对SOM形成的影响。精细尺度的生物地球化学模型可以在较小尺度上测试微生物过程的相关性，通过捕获潜在的微生物群落动态的过程，实现跨尺度连接，并为更大规模的模型提供信息。

下面，我们回顾了目前将微生物过程纳入生物地球化学模型的方法和挑战。我们特别强调了在微生物生态学中获得关注的基于性状的方法。这些基于性状的土壤微生物组表征是一种很有前景的方法，可以将当前的建模方法扩展到不同尺度。

4.1 包括微生物过程的生物地球化学模型

微生物明确的生物地球化学模型具有广泛不同的结构，但几乎所有模型都追踪代表SOM和微生物生物量的区室之间的碳和其他元素的流动和质量平衡。最粗尺度的微生物显式模型包括作为单个区室的总微生物生物量，但更详细的模型模拟功能组群和单个微生物细胞的能量分配。模型的时间尺度性状也不同，一些模型捕捉短期微生物生理应激反应，如在土壤干燥和复湿期间，而另一些模型则预测群落CUE的温度依赖性适应、干旱遗留对群落功能的影响，或对土壤碳储量的长期变化的后果。除了非根际土壤表征外，一些模型还旨在捕捉不同空间生境中的碳路径，如凋落物层、根际和单个土壤团聚体。

无论规模如何，微生物显式模型都可以加深我们对微生物生理和群落组成如何塑造SOM动态及其对环境变化的响应的理解。例如，微生物显式模型可用于探索非生物变量对微生物过程的影响。其中包括土壤矿物基质中的扩散速率、土壤水分对受扩散限制的基质吸收的影响、微生物休眠、EPS和渗透物产生的土壤水分响应函数，以及温度对碳吸收速率的影响。主要的研究工作致力于利用土壤培养数据约束环境响应函数，但许多不确定因素仍未解决，如温度和湿度联合作用对微生物过程速率的影响。也有人努力考虑微生物群落结构的变化可能调节生态系统过程速率，将微生物生物量作为一组相互作用的模型区室。这些研究主要集中在资源利用性竞争、模拟资源可用性和分解者代谢特征之间的空间相互作用，或关注分解者群落内的动态。直到最近，微生物明确模型才开始在种群水平上解释生态过程；相对较少的现有模型表示密度依赖的资源损失，如死亡率和捕食者介导的竞争。一般来说，代表群落结构的微生物模型表明，涌现的碳处理速率(即整个群落的平均速率)与更同质群落的预测速率不同。这表明土壤微生物群落结构变化的建模对于预测土壤碳储量的变化具有重要意义。

将微生物纳入全球尺度模型会影响预测的土壤碳储量对全球变暖的响应程度，从而选择性地改进SOM的模型预测。然而，多模型比较表明，微生物显式模型根据它们所代表的过程产生了截然不同的预测。此外，包括微生物生长和死亡率在内的关键参数通常基本上是未知的。因此，因此，SOM模型中土壤微生物的表现处于一个阈值：探索性研究已经在概念层面上确立了微生物过程的重要性，但微生物生态学的复杂性和原位测量的挑战使得生物地球化学模型的设计和参数化变得困难。基于性状的模型代表了一条有前景的前进道路。

4.2 基于性状的生物地球化学建模方法

有一种通用的方法可将微生物群落特性纳入土壤生物地球化学模型：根据性状或生活史策略将微生物类群划分为功能类群。类似于对植物和其他生物体的群落范围的研究，许多可在实验室培养的微生物的性状记录已被汇编。然而，许多土壤微生物很难培养，因此需要进行性状推断。利用基因组和其他组学方法，理论上可以对大多数尚未培养的土壤微生物进行性状预测。性状推断可以从检测简单的性状(如代谢过程中编码关键酶的基因)到识别需要协调多种代谢和生物物理特性的复杂性状。专门研究具有不同资源可用性、pH值或温度状态的土壤的生物可能具有全基因组特征，可用于推断性状和生物偏好的生态位。

生物地球化学模型中参数化性状的任务得益于生理权衡限制了微生物的适应性，从而限制了性状的分布。由于基本的热力学限制，从分子到生态系统的所有水平生物组织都存在权衡。这些特性的权衡可以用能量和资源来表示：每个特性在空间和时间上对生物体的收益和成本。考虑生物物理约束的模型可以连续地表示性状关系，而不是依赖于固定类别。细胞大小的权衡是一个关键的示例：表面积和体积比例采用2/3幂律指数，这意味着较小细胞的更大表面积/体积比允许相对较高的底物吸收亲和力，但按比例降低的细胞体积限制了蛋白质的翻译。正如在海洋系统中发现的那样，这种权衡导致了一种生态策略，即在较低的资源浓聚物下，较小的细胞适应性更强。结合这些生物物理特性，土壤微生物在底物获取、能量产生、耐受性和防御方面的权衡决定了土壤微生物在生和最终死亡时的生态位。土壤中微生物的死亡率取决于生长速率、细胞壁组成、渗透物和储存化合物的产生、抗菌剂以及生物膜和其他固着结构的形成等性状。由于微生物死亡的动力学转化为邻近微生物或矿物的底物供应动力学，因此，土壤中微生物的死亡率必须在土壤生物地球化学模型中准确表示。

尽管在测量微生物功能特征和生成大规模数据集方面已经取得了重大进展，但数据-模型整合仍然滞后。目前基于性状的土壤生物地球化学模型的实现就是一个例证，该模型最多只能根据有限数量的“功能特征”区分三个功能组。例如，除了对富营养或寡营养生物(r-K)生活史策略的表征之外，基于个体的微生物模型模拟了植物聚合物降解者、微生物残体降解者和机会主义者，或机会主义者、分解者和矿工(木质素降解者)之间的相互作用。性状分布主要通过生理研究(例如，酶、底物摄取或生长动力学、细胞表面积、生物量化学计量、储存库组成等)或通过受预先施加的权衡限制的性状组合来确定。显然，土壤微生物群的复杂性使得这些方法无法扩展。然而，最近的一项关键进展是能够从复杂群落中重建完整基因组。以基因组为中心的观点允许将推断的性状与生物体内部联系起来，并对性状协方差的模式进行评估和概括，以减少性状多样性的维度。这使得微生物的功能特征可以用概率表示。因为这些组学数据代表了生物的潜力和未实现的表型，所以在体外和原位验证基因型与表型的联系很重要。通过使用基于统计的方法来减少维度并量化微生物特征聚集时的信息损失，可以将组学数据与模型结构复杂性的层次结构联系起来(BOX 2)。

总而言之，将土壤微生物组中惊人的多样性性状纳入土壤生物地球化学模型，并表示系统间微生物群落的变化以及系统对环境条件变化的响应，都需要进一步研究。精心设计的基于性状的建模方法可能有助于解决指定和参数化微生物显式模型的挑战，并释放其预测能力。将基因组规模的数据与生物地球化学过程测量联系起来，可以揭示当只考虑一种类型的数据时隐藏的结构关系，为将微生物生态学构建为生物地球化学模型提供数据驱动的基础。这将需要强大的跨学科科学，在单一迭代框架内协调模型开发、组学测量和生物地球化学过程测量。我们期望这种跨学科的协调最终将加速模型结构收敛，并实现全球范围内土壤生物地球化学更有力的预测。

BOX 2 基于性状的模型开发的迭代工作流程。

从土壤中不同的微生物到生态系统功能的一个关键挑战是识别生物地球化学过程下的微生物特征。基于性状的模型可以整合作为表型观察到的特征信息(如生长速率、微生物底物摄取、底物同化效率和维持率)，直接从基因组代理推断(如最小世代时间和最佳生长温度)或通过模型合成。例如，当与异速生长定律和生物物理建模方法相结合时，可以在种群和群落水平上预测碳利用效率、呼吸和微生物生物量周转等涌现过程。通过模型将理论和观测相结合是理解性状对土壤微生物适应性和活性的重要性的关键。微生物内和微生物间性状预测的差异可用于将生物体或基因组分配到“guild”(如具有共同代谢性状的基因组)。尽管这些生物可能会执行相似的功能范围，其他特征的差异(如细胞大小或世代时间)可能有助于识别具有不同生活史策略、占据不同生态位的公会成员。基于性状的模型模拟使我们能够从种群或群落水平上的权衡形态和性状变异方面探索这些多变量策略，并理解基本生态位是如何在动态物理和化学环境中成为实际生态位。

基于性状的模型依赖于功能性状矩阵(基因组×性状)来表示环境，其中可能包括二元和连续的微生物性状变量(从基因组序列中提取微生物适应性性状的示例工作流程包括microTrait和DraM)。与生物相互作用相关的性状(如病毒-宿主关联)，也可能包括在功能性状矩阵中(如使用病毒工具和数据集的iVirus组件)。一旦建立了基因组和推断性状的矩阵，就可以根据基因组间性状方差的百分比来定义功能行会。这个过程提供了一种基于统计的方法来减少模型中所表示的特征空间的维度。通过以环境特征为依据的基于性状的模型模拟，可以预测实际生态位，提供可以以迭代的方式进行实验测试的假设，从而挑战并提高模型的准确性。

模型基准是连接基因、基因组、性状、环境和生物地球化学过程之间理论关系的关键步骤。模型提供了种群和群落规模的预测，但这些预测需要以观测数据为基准。例如，现在可以使用定量稳定同位素探测(qSIP)对土壤样本中数千个相互作用的种群进行原位估计特定类群微生物的生长和死亡率，并可以将其浓缩成行会级统计数据以便与模型预测进行比较。同样，生物地球化学通量的观测提供了额外的目标来评估模型的准确性。这个过程是迭代的，其中行会定义(模型结构)和特征值(模型参数)都可以改变，直到模型预测和观测之间达到一致，提供额外的模型衍生假设以通过适当设计的实验来证实。

结论

近几十年来，土壤微生物学研究已开始解决野外土壤微生物群落的分类和功能多样性问题。现在越来越多的人开始关注形成这种多样性的生态过程。这种对土壤微生物群的成熟生态学认知有可能推进生物地球化学预测，但需要完全定量。土壤以其复杂性而闻名，因此，当定量工作能够简化和聚集基本的微生物特征，并将其转化为可处理的模型参数时，定量研究是最有用的。一些连续性状参数可以直接包含在模型中(如最大特定生长速率和最佳生长温度)，而另一些则需要额外的转换步骤才能在模型中表示(如通过转运体或细胞外分解获得底物的化学类别，以及二元特性参数，如功能的存在或缺失)(BOX 2)。新兴技术中的关键是那些能够测量复杂土壤环境中微生物生长、死亡和营养相互作用的技术。

现在，多种技术为将基因组信息和组学信息数据整合到建模和合成工作中提供了定量途径。已经使用了一系列不同的示踪方法来原位测定整个细菌和真菌群落的生长和周转(如放射性胸腺嘧啶与土壤细菌的结合，或醋酸盐与麦角甾醇的结合)。此外，在复杂的土壤环境中，分类群特异性方法可以捕捉单个分类群的生长和死亡率。这些技术包括非示踪方法(例如iRep)和示踪方法，如定量稳定同位素探测(qSIP)和生物正交非典型氨基酸标记结合荧光激活细胞分选(BONCAT-FACS)。这些示踪方法通过追踪元素随时间直接进入单个类群的吸收情况，不仅可以洞察生态过程(如演替和营养相互作用)，还可以直接将种群动态与生物地球化学通量(如有机质分解和矿化)联系起来。死亡后，利用各种微生物生物标志物的技术(如脂质组学、¹³C标记的氨基糖分析和胞外DNA测量)可以追踪土壤中微生物残体的命运和组成。最后，在方法和实验设计方面有前景的发展，如微流体和透明土壤微观世界，可以直接显示固体基质中的微生物-矿物相互作用。当与成像工具(如共焦和荧光显微镜、纳米二次离子质谱(nanoSIMS)同位素成像、稳定同位素探测(SIP)和拉曼显微光谱)结合使用时，这些方法可以提供高分辨率的视角来了解活微生物和死亡微生物之间的相互作用，以及它们对矿物基质中有机质循环的影响。

土壤微生物作为有机质形成和分解的主要媒介，是全球碳平衡的直接管理者。气候变化已经极大地改变了土壤微生物群落的结构和功能，但微生物生命周期对全球气候轨迹的影响仍不清楚。为了更好地理解这种复杂性并开发土壤微生物组生物地球化学效应的预测模型，基于生态学信息的性状框架可能会提供最有成效的前进道路。

Noah W. Sokol, Eric Slessarev, Gianna L. Marschmann, Alexa Nicolas, Steven J. Blazewicz, Eoin L. Brodie, Mary K. Firestone, et al. 2022. Life and death in the soil microbiome: how ecological processes influence biogeochemistry. Nature Reviews Microbiology https://doi.org/10.1038/s41579-022-00695-z

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