论文阅读（13）水母游泳过程中的神经机械波共振（2021）

水母游泳过程中的神经机械波共振 (2021)

原文链接：https://www.pnas.org/doi/10.1073/pnas.2020025118

今天记录一下,李小龙的武术理念:
Empty your mind, be formless, shapeless, like water.
And you put water into a cup, it becomes a cup.
If you put water into a bottle, it becomes a bottle.
If you put water into a tea pot, it becomes a tea pot.
Water can flow, water can crash, be water, my friend.
多余的就不说了,这英文看起来也不难我就不翻译了.不啰里啰唆了，接着，努力，奋斗！

摘要

为了使生物体具有强大的运动能力，它们的神经肌肉组织必须适应不断变化的环境。在水母中，当边缘起搏器在整个钟的运动神经网络中激发动作电位时，就会出现游泳健壮性，这表明肌肉组织收缩。肌肉激活波的速度取决于动作电位的通过时间。然而，被动弹性材料特性也会影响紧急运动学，其时间尺度与神经肌肉组织无关。在这项多模式研究中，我们检查了转弯过程中这两个时间尺度之间的相互作用。开发了一种水母的三维计算流体-结构相互作用模型，以确定由此产生的运动学，使用双向肌肉激活波来驱动钟形边缘。接近材料波速的激活波速产生了成功的转弯，最佳和最差的转弯率相差 76 倍。边缘的过度伸展仅发生在接近材料波速的激活波速，表明共振。这种过度伸展导致转弯内侧和外侧之间的涡环循环出现 34 倍不对称。激活速度的实验记录证实水母在此范围内驱动，并且使用粒子图像测速法的流动可视化验证了数值模型的相应流体动力学。这表明神经机械波共振在生物体运动系统的稳健性中起着重要作用，并对柔性生物体的进化提出了未被发现的约束。了解这些动力学对于开发软体机器人和生物工程泵中的执行器至关重要。
关键词：水母推进神经力学流体-结构相互作用机动性
重点: 尽管神经系统相对简单，但水母通过一组分布式起搏器管理广泛的运动，这些起搏器启动动作电位，形成肌肉激活波以驱动钟形运动。在这项跨学科研究中，我们发现成功的转向动作取决于此激活波的速度。使用三维计算流体 - 结构相互作用模型，我们证明了将激活波速设置为接近钟形材料波速，来自弹性波方程，产生最强的转向和边缘超伸。这表明钟存在未描述的神经力学约束，这是与仿生交通工具和组织工程泵的驱动以及运动不灵活动物的生物学相关的重要发现。

为了承受阵风或意想不到的水流，游泳和飞行的动物必须在其运动系统中具有一定程度的稳健性以保持控制。这种鲁棒性在神经机械系统中根深蒂固，它驱动躯干和附属物以允许进行一系列复杂的操作，例如逃避捕食者 (1, 2)、捕获猎物 (3) 和其他涉及转向的事件 (4-7) .对于许多游泳和飞行的动物来说，这些动作中出现的运动学是运动神经系统、肌肉组织、身体弹性和局部流体环境之间相互作用的直接结果。
尽管其神经系统相对简单 (8-11)，但水母在可变流体环境中保持一定程度的控制，从在水柱中航行 (12, 13) 到积极捕食浮游动物 (14)。值得注意的是，钵水母(scyphomedusae) 或“真正的”水母能够使用运动神经网络 (MNN, motor nerve net) 来控制它们的运动，该运动神经网络由八个单独的起搏器中的任何一个或全部激活，这些起搏器之间没有直接的交流 (15)。沿钟形边缘等距分布的起搏器产生在整个 MNN 中传播的动作电位。动作电位然后激活局部游泳肌肉，使维持钟形的弹性系膜变形。与游泳鱼和甲壳类动物相比，以前的工作已经证明了水母运动的效率，特别是对于月亮水母 (Aurelia sp.) 和其他具有扁铃的物种 (16)。它们的低能量成本是由于分别在钟的收缩和松弛期间形成的启动和停止涡环的有利相互作用（17-19）。这个过程被称为被动能量回收，使停止涡流能够将流体引导到钟形腔中，从而继续推动水母前进，而无需额外的代谢成本 (20) 。
此外，Gemmell 等人最近的工作。 (21) 已经证明了转动的流体动力学和潜在的神经网络激活。为了转弯，水母不对称地收缩它的铃铛，形成一个不对称的涡流环。这种不对称是由于起搏器在转弯前缘初始触发动作电位 (22, 23)。动作电位沿着 MNN 向两个方向传播，远离起搏器 (10, 24-26)。由此产生的肌肉激活波沿着钟形边缘传播，产生不对称的收缩。最近的研究结合了网络神经模型来证明动作电位在 MNN 中的传递 (27)。
关于 MNN 的时间动态与与中胚层的弹性响应相关的时间尺度之间的相互作用知之甚少。先前的实验发现，某些水母的游泳步态是由动物以自然频率驱动其铃铛的共振驱动引起的（28-30）。随后的计算流体动力学研究证实，在自由振动期间驱动钟会产生峰值游泳速度 (31, 32) 。对于这些研究，与中胚层相关的时间尺度是钟的自由振动周期。
然而，中胚层本身也是一种具有内部材料波速的弹性材料。随着动作电位在 MNN 周围传播，冠状游泳肌激活并局部变形系膜。将钟形视为可变形的弹性域，系膜的局部变形进而产生弹性变形的圆周波 (补充: 必须测试一系列圆周波数，以找到与每个负载水平的最小特征值对应的波数，因为该波数随负载水平而变化。)，该波传播到系膜的其他区域。因此，弹性波的速度取决于材料 (33) 的刚度和密度。这些嵌入弹性介质中的神经机械波背景下的共振尚未得到充分探索，但对于理解水母和其他软体无脊椎动物的进化约束和控制机制至关重要。
此外，软体机器人 (34-37) 和组织工程泵 (38, 39) 的普及提出了与这种范式相关的新挑战。将执行器嵌入软材料中可以更深入地了解执行器的时间动态与材料的局部响应之间的相互作用。阐明这种动力学如何控制软体无脊椎动物（如水母）的神经力学系统，反过来有助于设计这些设备。在这项研究中，我们通过研究钵水母在转动机制中的两种作用，量化了驱动速度和材料弹性响应之间的相互作用。这是通过结合使用计算流体动力学和活的 Aurelia aurita 实验来完成的。通过比较诱导肌肉激活波和流场数字粒子图像测速（DPIV）的运动学记录来验证模型结果。

结果

使用粘性流体中弹性钟形体的完全耦合流固耦合 (FSI, fluid-structure interaction) 模型进行数值模拟。为了模拟这个问题，我们使用了一个混合浸入式边界/有限元框架（40-42），该框架已应用于各种生物 FSI 问题（43-46）。本研究中使用的半椭球水母钟形模型先前已在前向游泳研究中得到验证 (32, 47) 。
在这个 FSI 模型中，没有规定运动学，并且通过模拟肌肉动作的施加的主动张力来驱动铃铛。由于被动弹性特性、主动肌肉模型和局部流体环境之间的相互作用，产生的变形和流体运动出现了。钟形弹性特性在连续介质力学框架内进行描述，其中, 中胚层被建模为具有均匀弹性模量 ν 的新胡克材料。使用沿钟形边缘施加的时间相关周向应力对肌肉进行建模，其幅度与钟形刚度成正比，以确保相同的钟形变形量（参见 SI 附录，方法以获取更多详细信息）。
进行了两组模拟。

在第一组模拟中，钟形变形以确定材料在圆周方向的波速。
在第二组模拟中，通过沿铃铛边缘施加主动张力行波来模拟游泳肌肉的动作来进行转动。
附加细节如下。另外进行了两组实验。 Aurelia sp. 的DPIV测量。当水母进行多次转动动作时，我们将其拍摄，揭示了潜在的流体动力学（材料和方法）。使用两个可见植入弹性体 (VIE,visible implant elastomer) 标签之间的时间延迟和弧长，通过跟踪 n = 6 例中钟的收缩运动，在活的 A. aurita 水母中计算波速的实验测量值。

理论、计算和记录材料波速的比较

为了将数值模型的材料波速与弹性波方程的理论弹性波速进行比较，进行了数值实验以确定我们的 FSI 模型中的波速。应力的施加使施加应力的区域变形，并产生沿钟形系膜边缘传播的弹性变形波（电影 S1）。一般来说，无阻尼材料的波速是 ct=ν/ρm2c_t = \sqrt[2]{ν/ρ_m}ct=2ν/ρm，其中 ρmρ_mρm 是材料的有效密度。作为估计，我们假设一个中性浮力的水母具有相同的流体密度，我们可以估计波速如何随弹性模量的变化而变化。
因为钟罩的材料波速是钟罩刚度的根函数，要将钟罩的材料波速减半或加倍，刚度必须分别为参考钟罩刚度的四分之一或四倍。为了表征与具有均匀弹性模量 ν 的钟形 FSI 模型相关的波速，在对应于钟形边缘八分之一的区域上施加并维持均匀应力。对于弹性模量ν=14νrefν = \frac{1}{4} ν_{ref}ν=41νref、νrefν_{ref}νref和 4νref4ν_{ref}4νref的三个钟，记录了弹性波变形到达钟另一侧的通过时间τr ，其中νref=100ν_ref=100νref=100 Pa（电影 S2）。然后根据τrτ_rτr 和钟直径的一半计算钟的波速，cr=r⋅π/τrc_r = r·π/τ_rcr=r⋅π/τr m/s (r = 0.02 m)。将模型记录的波速 crc_rcr 与理论波速 ctc_tct 进行比较，我们发现这两个值之间的一致性非常接近（<5% 差异）（表 1）。

表 1 理论物质波速与 FSI 模型记录波速对比

为了比较，在活 A. aurita 中实验测量的肌肉波速度的平均值和 SD 为 0.474 ± 0.132 m/s，范围从 0.319 到 0.672 m/s，使用 n = 6 例（两个在 0.25 Hz，两个在0.50 Hz，两个在 1.00 Hz）。实验收缩速度位于文献中观察到的值范围内，之前的平均速度为 0.4 至 0.5 m/s 和 0.22 至 1.00 m/s 的较大范围，包括切除起搏器以防止多个起搏器激活收缩的动物沿着肌肉环 (22, 48, 49) 。尽管以前的工作表明机械刺激的强度会影响收缩速度，但本研究中观察到的肌肉波速度并不依赖于电刺激的频率。最高的收缩速度出现在 0.25 Hz，两个最慢的速度出现在 0.50 和 1.00 Hz。

以自然波速驱动钟会产生共振行为

在转动动作期间，一个起搏器主导铃铛的神经活动 (8, 15, 21, 22) 。这有效地产生了源自触发起搏器部位的双向动作电位波 (10, 23) 。这些动作电位穿过 MNN 并在钟的另一侧相遇，神经元的不应期不允许波继续。这种神经活动产生沿着动作电位波路径的钟的不对称收缩。为了模拟这种现象，使用具有固定波速的施加张力的双向波来驱动钟形模型（电影 S3 和 S4）。对于所考虑的每种情况，施加张力的激活和持续时间保持不变。肌肉激活波从钟的一侧传播到另一侧的通过时间τ 在一组模拟中有所不同，其中对于 k = 0.0 到 2.0，τ=10−kτ = 10^{−k}τ=10−k s，增量为 0.2。该通过时间对应于激活波速度，ca=r⋅π/τc_a = r·π/τca=r⋅π/τ，我们将在后面的研究中参考后者。

图1 (A-F) Aurelia sp 涡度的 DPIV 框架。执行转弯。 (G-L) 模型钟的快照 (ν=νrefν =ν_{ref}ν=νref ,τ=10−0.4τ = 10^{−0.4}τ=10−0.4 s) 和第二波主动张力在 2.0 s (G)、2.2 s (H) 时产生的面外涡量)、2.375 秒 (I)、2.5 秒 (J)、2.75 秒 (K) 和 3.0 秒 (L)。钟形颜色表示瞬时收缩强度，其中深绿色表示存在张力，白色表示不存在张力。

当肌肉激活波速 cac_aca 接近材料波速 crc_rcr 时，水母转动的模型测量值与观察到的实验转动非常相似。图 1 将钟形模型在物质波速附近产生的涡量和激活波与转动的月亮水母（Aurelia sp.）产生的 DPIV 帧进行了比较。 DPIV 帧说明了水母在连续收缩循环中执行多次转弯，而模拟结果显示了水母根据我们的模型执行转弯机动的结果流场。为了进行比较，显示了第二次转弯机动（电影 S5）的模拟结果。最初（图1 A和G），月亮水母钟和模型钟都处于完全放松的状态，前一圈的涡度仍然存在。在转弯开始时（图 1 B 和 H），转弯内侧的钟形边缘随着激活波沿钟形边缘周向传播而收缩。随着驱动波在钟声周围传播，转弯外侧的边缘开始过度伸展和收缩（图 1 C、D、H 和 J）。肌肉激活和对过度伸展的弹性反应导致钟形边缘被拉向钟形的中心轴。然后，这种运动会在钟形内部产生强烈的流动模式，将流体从过度伸展的钟形边缘拉向钟形的中心轴。随着驱动波的增加（图 1 E 和 K），钟形边缘扩展回其原始位置，产生一个停止涡环，该涡环以与收缩期间产生的起始涡流相反的方向旋转。转弯外部的启动和停止涡流的相互作用将流体流引导到内腔（图 1 F 和 L），而转弯内部没有强大的启动和停止涡流会在转弯内侧产生较低的再填充流量。在肌肉活动停止后，外缘伞下腔中的这种流动模式继续转动钟形（图1F）。比较转弯内侧的起始涡环时存在差异，这可归因于来自径向肌肉组织的额外控制机制 (21)，但钟形模型的整体运动与有机体的运动非常相似.这种比较表明模型产生的流体动力学与有机体转动的实验 DPIV 结果一致。

图2 钟形模型在时间 0.75 s (A) 时的网格的半平面图，以及涡度大小 (s−1s^{-1}s−1) (B)、涡度的 y 分量 (s−1s^{-1}s−1) (C)、压力 (N/m2N/m^2N/m2) (D) 和垂直速度 (m/sm/sm/s) (E)。在 B 和 C 中，起始和终止涡环分别标记为 1 和 2。等高线在 xz 平面上是对称的。

当激活波沿钟形边缘传播时，弹性势能和动量随波增加。一旦激活波到达钟的另一端，势能就会被释放，并允许形成反向旋转的涡环的过度伸展和弹性反冲。在钟形边缘的收缩和过度伸展过程中，边缘的运动形成起始涡环。由于边缘的弹性反冲和钟形随后的膨胀，在收缩后形成了停止涡环。在图 2 中，我们绘制了钟形膨胀后流体特性的网格和等高线（时间 = 0.75 s）。由此产生的流体动力学在 xz 平面上是对称的，因此钟形的质心在整个模拟过程中保持相同的 y 坐标。检查涡量大小（图 2B），我们注意到存在两个不对称的涡环，在转弯外侧形成大面积的涡量（另见电影 S6）。这种不对称性是由于激活波的通过导致动量和弹性反冲缺乏积累。这通过涡量的 y 分量的等高线进一步说明（图 2C），我们注意到开始和停止涡环的反向旋转。转弯外侧的钟形腔中的负压等值线（图 2D）表明存在一个吸力区域，可以使钟形自身通过流体并继续转动 (50, 51) 。包括垂直速度的等高线（图 2E）以突出不对称的开始和停止涡流之间的相互作用如何在钟形环中直接流动。

图3 （左）不同激活波速度下转弯外侧钟形边缘的过度伸展（红色）和收缩（蓝色）百分比图。请注意，钟形边距仅在接近材料波速（黑色）的激活波速时过度延伸。（右）显示如何测量钟形边缘过伸的图表。

对于直游水母，观察到类似的流动模式，因为在钟形扩张期间会产生停止涡环。停止涡流环继续引导流体流入钟罩，提供称为被动能量回收的辅助推力源 (16) 。前向游动的水母停止涡环在向前游动期间相当均匀，我们发现停止涡环的均匀性取决于波速和由此产生的转弯外侧钟形边缘的过度伸展。对于比物质波速慢的波速，钟形的过度伸展是最小的（图 3），因此转弯外侧的涡度与转弯内侧的涡度相似（图 4） )，尽管两者都很弱且几乎没有运动。钟形在转弯内侧的运动产生涡流，该涡流相对于转弯外侧的运动反向旋转。当激活波速接近物质波速时，过伸增加并产生相对于转弯内侧更大的涡流区域。随着波速进一步增加，转弯内侧和外侧之间的涡度差异减小，从而产生类似于向前游泳期间产生的对称涡环的钟形（图4L）。我们注意到，均匀驱动的钟相当于无限波速的情况。此外，对于较高的波速，钟形边缘的过度伸展不存在，尽管收缩期间的位移与更接近材料波速的激活波速的位移相当。当以材料波速驱动钟时产生的过度伸展表明钟由于大的圆周变形而表现出共振行为。

图4 不同运行的激活波通过后 0.5 s 的平面外涡度图，其中 ca=r⋅π/100.0c_a= r·π/10^{0.0}ca=r⋅π/100.0 m/s (A), r⋅π/10−0.2r·π/10^{−0.2}r⋅π/10−0.2 m/s (B), r⋅π/10−0.4r·π/10^{−0.4}r⋅π/10−0.4 m/s (C), r⋅π/10−0.6r·π/10^{−0.6}r⋅π/10−0.6 m/s (D), r⋅π/10−0.8r·π/10^{−0.8}r⋅π/10−0.8 m/s (E), r⋅π/10−1.0r·π/10^{−1.0}r⋅π/10−1.0 m/s ( F), r⋅π/10−1.2r·π/10^{−1.2}r⋅π/10−1.2 m/s (G), r⋅π/10−1.4r·π/10^{−1.4}r⋅π/10−1.4 m/s (H), r⋅π/10−1.6r·π/10^{−1.6}r⋅π/10−1.6 m/s (I), r⋅π/10−1.8r·π/10^{−1.8}r⋅π/10−1.8 m/ s (J)、r⋅π/10−2.0r·π/10^{−2.0}r⋅π/10−2.0 m/s (K) 和 0.0 m/s (L)。钟最初在静止流中处于静止状态。

循环分析揭示了在接近材料波速时的最大涡环不对称性

激活波到达钟对面0.5 s后，计算转弯内外止涡环的环流（SI附录，材料和方法），发现两者的涡量强度不对称区域取决于波速，如图 5 所示。较慢的激活波速在钟形两侧产生最小的环流。随着速度增加并接近钟形材料波速，在发生过度伸展的转弯外侧产生的环流增加，而在转弯内侧产生的环流最小。随着激活波速增加到超过材料波速，与转弯内部相关的循环增加。随着波速进一步增加，与转弯外部相关的环流减少并接近在转弯内部测量的环流。请注意，存在的涡流结构几乎是对称的，类似于向前游泳时产生的停止涡环。

图5 绘制比较不同激活波速度的肌肉激活波通过后 0.5 秒转弯的内侧（红色）和外侧（蓝色）的循环，其中物质波速 crc_rcr，用黑色标注。我们观察到转弯外侧产生的环流随着激活波速接近材料波速而增加，峰值速度略高于材料波速。在转弯内侧发现的环流最初是最小的，但随后在 ca≥r⋅π/r⋅π10−0.8c_a ≥ r·π/r·π10^{−0.8}ca≥r⋅π/r⋅π10−0.8 时增长，然后达到平稳状态。在更快的激活波速下，转弯内部和外部之间的循环开始会聚，正如对钟的均匀激活所预期的那样。

在接近材料波速行驶时会发生更强的旋转

当波速在对数范围内变化时，会出现显着差异。在图 6 中，对于 ca=r⋅π/100c_a = r·π/10^0ca=r⋅π/100、r⋅π/10−1r·π/10^{-1}r⋅π/10−1 和 r⋅π/10−2r·π/10^{-2}r⋅π/10−2 m/s 的激活波速，钟的中心轴随时间的旋转（电影 S7）。最接近物质波速的波速 ca=r⋅π/10−1c_a = r·π/10^{−1}ca=r⋅π/10−1 m/s 会产生随时间持续的显着旋转。此外，我们发现由于转弯外侧存在强涡度，钟具有持续的正向径向速度周期，如图 4 和图 5 所示。较快的波速在激活波通过期间产生的钟形旋转很小，但由于产生的涡环使钟形向前移动。在激活波通过期间，较慢的波速产生了中心轴的旋转。然而，激活波结束后的材料响应逆转了由此产生的旋转，产生的涡流结构并没有转动钟形。

图6 绘制了三种波速(ca=r⋅π/100c_a=r·π/10^0ca=r⋅π/100、r⋅π/10−1r·π/10^{−1}r⋅π/10−1和r⋅π/10−2r·π/10^{−2}r⋅π/10−2 m/s)下沿钟形中心轴的转角(ν=νrefν=ν_{ref}ν=νref)的比较图。我们注意到，与物质波速最接近的激活波速对应于ca=r⋅π/10−1c_a=r·π/10^{−1}ca=r⋅π/10−1 m/s，产生显著的转折。我们还注意到，在这种情况下，由于图4所示的涡旋动力学，钟声在激活波之后很长一段时间内继续转动。

改变材料属性会改变最佳转向波速度

改变钟罩的材料特性会影响转向的最佳波速。通过检查弹性模量是参考情况的四分之一和四倍的情况，使得 ν=1/4νrefν = 1/4ν_{ref}ν=1/4νref 和 4νref4ν_{ref}4νref ，我们有效地将钟罩的材料波速分别减半和加倍。对于更硬、更灵活的钟（电影 S8），再次改变激活波的速度。在图 7 中，记录了 2 s 后钟的内外形成的转角。与最强转弯相关的波速对应于每个钟形刚度的材料波速。请注意，施加在钟罩上的张力大小与钟罩的弹性模量成正比，在之前的前向游泳研究中，这已被证明会在钟罩中产生类似的径向变形 (32, 47) 。此外，按比例改变钟形刚度和张力会影响钟形产生的涡流强度，从而增加钟形弹性会产生更强的涡流环 (47) 。这种效应解释了三种不同情况下钟的转动速率的差异，在这种情况下，较硬的钟在转弯外侧产生的涡流区域比更灵活的钟更强。在所有情况下，当激活波速与材料波速相匹配时，转向速率达到峰值。

图7 比较 ν=1/4νrefν=1/4ν_{ref}ν=1/4νref (虚线)、νrefν_{ref}νref (实线)和4νref4ν_{ref}4νref (点线)的三个钟在2秒不同激活波速度下的结果转角。我们注意到峰值转角接近相关材料的波速(用黑色绘制)。这表明，这种转动机制强烈依赖于铃声的材料特性和神经肌肉激活速度之间的相互作用。绿色阴影是在A. aurita中观察到的速度范围，绿色实线表示记录的平均波速。

多次激活波增加转弯率

在 2 秒的周期内重复激活波显示每次应用激活波都会继续转动。图 8 显示了前六个周期结束时钟的转向角，其激活波速接近材料波速（ca=r⋅π/10−0.8c_a = r·π/10^{-0.8}ca=r⋅π/10−0.8 m/s）。我们为每个脉冲循环找到了一个相当一致的转角，平均为 41.4°，随后循环的转角增加。这表明这是一种受起搏器活动调节的强大转向机制。

图8 在随后的2-s激活周期中，当激活波速度接近材料波速度时，相对于钟中心轴的转角的曲线图，ca=r⋅π/10−0.6c_a = r·π/10^{−0.6}ca=r⋅π/10−0.6 m/s。我们注意到，每次使用激活波，钟继续一致地转动，这表明有一种稳健的转动机制

讨论

在这项研究中，我们结合使用计算和实验方法来了解水母铃的弹性特性与肌肉组织的神经力学激活之间的相互作用。在这样做的过程中，我们展示了弹性波共振，当肌肉激活波速接近弹性材料的材料波速时会发生这种共振。这种弹性材料的波速与钟形弹性模量的平方根与其密度成正比。使用计算 FSI 方法，我们表明每个脉冲的转动量取决于相对于材料波速的激活波速。我们发现钟形变形和我们的数值水母和月球水母 Aurelia sp. 产生的流场之间有很好的定性一致性。（图。1）。此外，记录了来自 Aurelia sp的激活肌肉波速度。确认观察到的速度范围在计算模型中执行有效转弯的激活波速度范围内（图 7）。
这项研究的结果表明，钟形边缘的柔韧性、肌肉激活动力学和神经组织受到强烈的神经力学进化约束。钵水母依靠 MNN 来激活它们的肌肉组织，动作电位通过神经网触发局部肌肉收缩。动作电位源自钟形的一组对称分布的起搏器。一个起搏器与另一个起搏器之间唯一的直接通信线路是通过 MNN，这与根水母中发现的神经环和协调的肌肉活动不同 (8) 。即使这种分布式控制机制的性质相对简单，水母也设法执行复杂的操作 (21, 27) 。最终，通过控制铃铛周围肌肉收缩的传播，铃铛两侧收缩的时间不匹配引发了转弯。然而，这项研究的结果表明，只有将钟形边缘的灵活性调整到神经系统产生的激活波的速度，才能实现运动系统的鲁棒性。作者之前在向前游泳的情况下发现了类似的观察结果，冠状肌收缩的频率被调整到当铃被挤压和释放时的自由振动频率时（32）。较弱的径向肌肉组织的存在进一步帮助了这一点，这有助于指导转弯内侧的钟形边缘边缘的运动学 (21) 。
这项研究提供了神经机械波共振对转弯和机动性能具有重要作用的证据。使用材料的理论波速，我们能够证明，如果激活波速显着高于和低于材料波速，则无法产生转向所需的较大的钟形边缘位移。为了说明，当检查转弯外侧钟形边缘的过度伸展时，正如实验所观察到的（52），高于和低于材料波速的激活波速度不会产生钟形边缘过度伸展（图 3）。对于较慢的速度，激活波具有阻尼弹性响应，并且不会在尾流中产生转动所需的旋转动量（图 5）。对于更快的速度，激活波移动得太快以至于材料无法响应，从而产生类似于向前游泳者的涡流动力学（图 4）。这为神经力学约束提供了强有力的证据，这对广泛的软体流体结构系统很重要。进一步研究弹性波谐波和主动肌肉张力之间的相互作用可能会产生与使用 Euler-Bernoulli 光束模式分析的波动游泳者所发现的相似的见解（53）。
随着软机器人和仿生材料在工程应用中变得越来越普遍（36、54、55），了解这些设备的材料特性与驱动机构的时间之间的相互作用对于控制它们的运动至关重要。水母本身启发了仿生无人机 (34, 56, 57) 和组织工程泵 (38)。这项研究的一般结果可以帮助设计未来的仿生泵，允许调整控制原理以利用波共振，从而提高自主潜水推进器的鲁棒性。

材料和方法浸没边界

浸入边界法 (58)

浸入边界法 (58) 是一种 FSI 框架，用于将浸入体的结构动力学耦合到粘性不可压缩流体中。这是通过将作用在浸没体上的力耦合到 Navier-Stokes 方程中的力项来完成的。这种耦合是使用狄拉克三角函数积分来执行的，该积分将力从结构传播到结构的局部区域。一旦计算了作用在流体上的力，Navier-Stokes 方程就在固定域的有限差分网格上求解。使用数值求解器更新流体网格。通过使用局部流体网格上的狄拉克三角函数积分来插入物体的位移并保持无滑移边界条件，通过更新物体的运动来完成耦合。在这项研究中，结构是通过对主体的有限元描述、对结构的弹性能量和材料特性的连续力学描述以及流体的有限差分离散化来描述的 (42) 。为了降低这种三维模拟的计算成本，同时仍然考虑边界层和涡流脱落，使用了浸入式边界方法的自适应并行实施 (59) 。有关本研究中使用的方法的更多信息，请参见 SI 附录“方法”。
计算水母直径为 4 厘米，最初以立方计算域为中心，边长为 L = 30 厘米。边界条件是周期性的。自适应方法使用五个级别的网格细化，最细化的级别 (Δx=L/1024Δx = L/1024Δx=L/1024) 用于包围浸没体的区域以及涡度幅度高于某个阈值的区域。对向前游动的水母进行了一半和两倍的最佳精炼水平的收敛性研究，并确定由此产生的游泳速度与更精细的精炼水平几乎无法区分（< 2%）。

材料模型

钟的身体力是根据第一个 Piola-Kirchoff 应力张量计算的。钟的被动材料属性，例如钟的弹性，使用新胡克材料模型进行描述。整个钟罩的弹性模量是均匀的，并且选择与月水母中层的流变测量值一致 (νref=100ν_{ref} = 100νref=100 Pa) (60) 。需要肌肉激活的活性材料特性通过在模拟冠状定向的伞下肌肉组织的纤维方向上规定张力来描述。肌肉激活的区域和持续时间由实验 (8, 23) 提供，并已在先前的研究中得到验证 (32, 47) 。通过基于钟的水平切片的极坐标实现驱动的对称相位延迟来规定激活波。有关本研究中使用的材料模型的更多信息，请参见 SI 附录“材料”。

体波测量

在室温（21°C）下，通过跟踪水母水母的收缩钟形运动来计算肌肉波速。将 A. aurita（n = 5；直径从 8.2 到 11.1 厘米）放置在盘子上的伞下表面，并沿钟形边缘注入红色 VIE 标签（西北海洋技术）（图 9 中以红色圈出）。如 Xu 和 Dabiri (61) 之前所述，将线电极嵌入组织中（图 9A 中蓝色圆圈），使用 MyoPacer 细胞刺激器 (IonOptix) 产生 0.25、0.50 和 1.00 Hz 的脉冲。受刺激的肌肉收缩起源于电极位置并双向向外传播，消除了多个游泳起搏器同时触发的情况，如在天然水母肌肉收缩中观察到的那样。影片在 Cyber-shot DSC-RX100（美国索尼公司）上以 60 fps 的速度录制。跟踪两个标签的质心（在代表性图像中标记为 1 和 2；图 9A）以获得相对于参考图像的位移，其中标签在水母运动的潜伏或松弛阶段是静止的。通过平滑并从总位移中减去 1.67 s 的移动平均值来计算位移（图 9B 中所示的代表性示例），以减少板中钟的整体运动。通过使用水母直径和两个标签之间的角度来计算弧长。时间延迟是通过确定两个标签位移之间在 20 秒内的归一化互相关的最大绝对值的滞后来获得的，使用 MATLAB 函数“finddelay”实现。使用弧长和滞后时间计算波速。

图9 测量水母肌肉收缩速度的实验。(A)为了计算实验肌肉的波速，用60fps拍摄的电影记录了水母的肌肉收缩。(A，左)水母铃声示意图，带有口腔手臂、横纹虫、肌环、带有箭头的电极和注射标签。(A，右)一只动物的代表性框架(直径8.5厘米)。原始图像包括来自透明中胚层和黑色平板的光的反射。在没有水的情况下，水母(黄色的钟形轮廓)被放在一个黑色的盘子上，表面朝上，呈雨伞状。一个电极(以蓝色圈出)被嵌入到组织中，并显示了一个红色发光二极管，用于对电信号进行视觉确认。将红色标记注入边缘组织(两个标记用红色圈出)。跟踪标记为1和2的带圈标签以获得位移曲线，如B中的一个示例位移曲线所示，其中一只动物被以0.25赫兹的频率驱动。利用两个标签之间的时延计算肌肉波的传播速度。附加位移如图S2, SI附录中所示。

粒子图像测速

我们使用高速 DPIV 来获得水母周围的流场。记录由高速数码摄像机（Fastcam 1024 PCI；Photron）以每秒 1,000 帧（1024 × 1024 像素）的速度获取，比例因子为每像素 0.178 毫米。种子颗粒（10-μm 中空玻璃珠；Potters Industries）由安装在同一平面上的两片激光片（532 nm，600 mW 连续波）照射在罐的相对两侧，以消除罐两侧的阴影，因为每个动物在视野内游动。幼体 A. aurita 水母（2 至 6 厘米）从新英格兰水族馆获得，并在 20 升水族箱中保持在 25°C。在 30 × 10 × 25 cm 的玻璃容器中自由游泳时记录动物，使用先前报道的方法 (16)。流体速度矢量由使用互相关算法（LaVision 软件）分析的连续图像确定。图像对通过将 32 × 32 像素减小到 16 × 16 像素的重叠询问窗口进行分析。