病毒,作为非细胞的生物形式,只能在活细胞内增殖,专性活细胞内寄生。我们居住的星球病毒数量惊人,大约有1031个,其基因头尾相连可长达2.5亿光年。现代微生物学的奠基人路易斯巴斯德用病毒(virus)这一术语来表示一切活的有感染性的致病因子,病毒似乎就是疾病和邪恶的代名词。从1892年伊万诺夫斯基发现的第一个病毒—烟草花叶病毒开始,科研工作者也大多关注于发现和消除病毒对人类和作物 “恶”的一面给人类造成的危害。但是,随着分子生物学、各种组学等新技术的发展带来的概念上的转变,人类正在揭开病毒在地球这个星球上的各种生态学功能,病毒“善”的一面不断被发现和被利用,例如噬菌体病毒被成功应用于“超级耐药菌”疾病的治疗,腺病毒在人类疾病基因治疗方面能起到重要的作用。

植物是地球上主要的生命形态之一,作为地球上80%的生物质的组成部分,每一株植物均有大量病毒的存在而不显示出症状。因此,除了作为病原导致各种严重病害,植物病毒的资源属性和生态功能的发现和开发应用是国际学术热点前沿。

近日,Science 杂志子刊Science Advances 在线发表了中国科学院微生物研究所叶健研究员团队题为Viruses mobilize plant immunity to deter nonvector insect herbivores 的研究论文。该研究揭示了植物病毒调控非媒介昆虫生物而实现全新生态功能,并解析了其中的分子机制。

在前期发现虫媒病毒具有调控其传播介体昆虫行为的基础上(点击查看:中科院微生物所叶健研究组发现植物布尼亚病毒“情商EQ”决定基),叶健团队发现,棉花等植物被双生病毒(世界上文字记载最早、种类最多的一类植物病毒)感染后,可以大幅度提高植物抵御两种农业重大害虫—棉铃虫蚜虫的能力,抗棉铃虫的能力甚至比转杀虫Bt毒基因的抗虫棉还好(如图1和2)。该团队同国内外科学家合作,进一步揭示了双生病毒全新生态学功能的机制。他们发现双生病毒利用了高等双子叶植物中保守的免疫抗性基因WRKY20调控的植物免疫平衡制约机制,促进传毒介体烟粉虱的种群增长,并通过抑制烟粉虱的主要竞争对手—棉铃虫和蚜虫的生长,进一步促进了与烟粉虱的互惠共生,加速了病毒在全球范围内的入侵,造成了严重的粮食安全和生物安全问题。

图1. 棉花曲叶病毒感染增强棉花对棉铃虫的抗性:A 棉铃虫在健康棉花和感染病毒(CA+β)棉花取食;B棉铃虫在在健康,感病(CA+β)和转Bt基因棉花上的体重增长情况。

图2.双生病毒效应蛋白βC1调控植物WRKY20并增强植物抗蚜能力

双生病毒是一类世界范围内广泛发生的单链环状DNA病毒,在全球玉米、小麦、番茄、棉花、木薯等重要的粮食和经济作物上造成毁灭性危害,也是世界上文字记载最早、种类最多的植物病毒,具有发病率高、危害大、防治难、传播效率高等特点。我国流行暴发的双生病毒中约40%的病毒伴随有卫星DNA,卫星DNA与双生病毒组成的病害复合体由烟粉虱传播,分布于全球。例如棉花曲叶病毒(Cotton leaf curl virus)是我国进境检疫性病毒,严重危害棉花的生长,给棉花生产带来巨大经济损失,如每年造成巴基斯坦和印度棉花产业经济损失高达十亿美元以上。在10年前,该病毒被发现入侵我国,感染棉花等多种观赏性园艺锦葵科植物,有分析表明此病毒可能给我国棉花生产所造成的损失,直接经济损失、间接经济损失和防治费用能高达500亿元。

叶健团队研究发现,为了吸引更多媒介昆虫,双生病毒能够通过抑制植物MYC2调控的茉莉酸途径(JA)从而操控感病植物与媒介昆虫的化学通讯从而吸引媒介昆虫的取食,并且劫持宿主植物关键免疫调控因子WRKY20的功能,显著减少植物维管束组织(双生病毒侵染部位和烟粉虱取食部位)中抗虫化合物的积累,如芥子油苷等,提高非维管束组织如叶肉细胞中脂肪族芥子油苷水平,导致非媒介昆虫棉铃虫厌食感病植物,甚至拒食,从而严重阻滞棉铃虫的生长发育(如图3)。此外,双生病毒感染能够激活植物体内阿司匹林类药物-水杨酸的产生,抑制同样韧皮部取食的蚜虫的繁衍。因此,这些结果解释了双生病毒促进媒介昆虫烟粉虱,阻止非介体竞争对手棉铃虫和蚜虫的生态功能。

图3.双生病毒操纵植物免疫来抑制非介体昆虫的工作模型:βC1,双生病毒β卫星链编码的效应蛋白;JA,茉莉酸;SA,水杨酸;IGS,吲哚类芥子油苷;AGS,脂肪族芥子油苷。

另外,文章指出,在自然和农业生态系统中,病原微生物影响媒介生物和非媒介生物行为及组成是一个普遍的生态学现象,因此病原微生物—媒介昆虫—宿主三者互作研究具有重要的价值。特别是在农业生态系统中,近80%的植物病毒由媒介昆虫传播,通过对病原微生物“恶”的方面的定向改造,充分利用其资源属性“善”的一面,可以为人类社会持久绿色发展提高提供新路径。该团队已通过基因组编辑技术产生广谱抗病虫新品种来实现对农业重大病虫害的持久绿色防控。

据悉,中国科学院微生物研究所助理研究员赵平芝为论文第一作者,方荣祥院士、助理研究员姚香梅孙艳伟为文章的共同作者,叶健研究员为论文通讯作者。该研究得到了中国科学院动物研究所邹振研究员,浙江大学的汪俏梅教授、刘树生教授和李冉研究员,美国加州大学戴维斯分校Daniel J. Kliebenstein教授,中国科学院微生物所吴家和研究员、刘俊研究员、苏鸓博士、武瑶博士,清华大学的刘玉乐教授,新疆石河子大学的孙杰副教授等的大力支持,并得到了中科院战略性先导科技专项(B类),国家自然科学基金重点项目,优青项目和中国博士后科学基金等项目支持。

全文链接:

https://advances.sciencemag.org/content/5/8/eaav9801

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