栉水母利用涡流反弹动力学，胜过其他凝胶状的游泳者

原文链接：https://royalsocietypublishing.org/doi/10.1098/rsos.181615

引言

凝胶状浮游动物展示了广泛的推进游泳模式。能量效率最高的方法之一是多种钵水母表现出的划船行为，它们利用涡流的相互作用来达到这种效果。栉水母(栉水母)通常采用缓慢游动、基于纤毛的推进方式。然而，Ocyropsis属的物种发展了一种额外的推进策略，即划动通常用于进食的叶，以快速逃离捕食者。在这项研究中，我们使用高速数字粒子图像测速术来检查这种很少研究的推进机制的运动学和流体动力学。这种机制使Ocyropsis能够实现大小调整后的速度，接近其他大型凝胶游泳者的两倍。对这种逃逸模式的流体动力学基础的研究揭示了以前没有对其他生物推进系统描述过的新的涡流相互作用。在逃逸游泳过程中，涡流的排列产生了类似的结构和影响，这种结构和影响与研究充分的“涡流反弹”现象相似，这种现象发生在涡环接近固体壁时。这些结果扩展了我们对动物如何利用涡流-涡流相互作用的理解，并提供了重要的见解，可以为推进系统的生物启发工程提供信息。

1.介绍

浮游栉水母通常使用组织成栉行的纤毛来推进。然而，已知Ocyropsis属的成员通过拍打它们肌肉发达的口腔叶来快速逃避干扰 [1，2]。尽管Ocyropsis spp .在叶片拍打期间发生流体动力学相互作用。还没有被很好的研究，凝胶状身体的相似性和扁水母共有的宽身体收缩暗示了两个群体推进的相似的水动力模式。在这种情况下，扁鳍水母的划船推进力可以作为理解Ocyropsis spp. 。
逃脱游泳的水动力过程的有用模型。扁圆水母使用划船推进力来实现动物中最具能量效率的游泳方式之一(低至0.3 J kg^-1 m^-1) [3，4]。水母没有像在其他动物群体中发现的那样强大的肌肉阵列。与更高级的动物分类相比，水母的肌肉发育不良，只能产生非常有限的力量 [5，6]。相反，水母游泳的成功依赖于高度协调的漩涡产生和操纵，沿着它们的身体产生压力梯度，这种压力梯度是推力的基础，使它们具有高效的游泳能力 [7]。有节奏的水母游泳的收缩和恢复阶段都会产生涡流排列，为沿着直线路径游泳的水母产生向前的推力 [4，8–10]。在钟形收缩期间，流体被推离钟形，将动量传递给周围的流体，并引起对钟形的相反方向的推力，使钟形向前移动。此外，钟边缘的弯曲在钟的外侧产生一个涡流偶极子，在钟的背侧产生一个强负压区(吸力区)，同时在收缩的钟的下侧产生中等正压区，从而产生游泳的推力 [7，11]。这些分析结果表明，这种发生在收缩期间的吸力主导机制在世界性水母Aurelia aurita游泳期间产生了大量的推进推力。
值得注意的是水母并不仅仅依靠收缩期来产生向前的运动。相反，在恢复(即放松)阶段，它们还利用涡流相互作用来推动身体在水中前进 [4，12]。当钟回到其原始的收缩前状态时，膜下腔再次充满了围绕钟边缘流动的液体 [13]。这种流体包含旋转能量，被称为停止涡流 [14]。这种涡流迫使水靠在钟形件的内表面上，在一个称为被动能量回收(passive energy recapture，PER)的过程中，将停止涡流的旋转能量转化为向前的身体运动。在直线游泳过程中，PER对水母净前进速度的贡献高达60% [12]。水母铃铛高度协调的涡流产生和排列使得这种成功的动物群体既能产生吸力推力，又能产生PER，从而产生高效的推进力。
虽然能量效率高，但水母式划水推进通常不是一种快速的游泳方式。相反，这些物种往往是相对缓慢的，巡航游泳者，逃生能力有限 [9]。然而，Ocyropsis属栉水母的运动模式表明，划船游泳可以用于快速推进。类似于其他叶状栉水母。拥有宽阔的口瓣，利用纤毛运动来游泳。然而，当受到惊吓时，Ocyropsis扇动其宽叶并迅速逃离干扰 [1]，平均速度为72 mm s^-1，距离为1米或更远 [2]。据观察，这种机制可以成功逃脱贝氏栉水母属的捕食性物种的攻击。虽然这种逃避行为在白天不太可能成功对付视觉捕食者，但在晚上可能对所有类型的捕食者都有效。还已知释放一种发光的粘液作为夜间逃避反应的一部分，这种反应可以迷惑视觉捕食者 [2]。相比之下，栉水母(Mnemiopsis leidyi)的逃逸游泳仅使用纤毛栉水母排进行推进，其速度不到Ocyropsis的一半 [15]。
虽然Ocyropsis的逃逸游泳似乎使用类似于水母的划船式运动学，但栉水母的游泳性能比划船水母好得多。我们结合这种行为的流体动力学量化了身体运动学，以确定Ocyropsis如何能够如此熟练地游泳。为此，我们使用高速数字粒子图像测速技术(DPIV)来量化海洋栉水母逃避游泳时发生的流体相互作用。我们提出了第一个已知的动物安排漩涡的情况，类似于和功能相同的方式，在涡流反弹现象研究得很好。这个过程包括涡流的产生和定位，使得相反符号的涡流相互作用，改变栉水母周围整个涡流上层结构的方向。涡流回弹以前只在相互作用的涡环的物理实验和数值模拟中描述过；在这里，我们讨论在动物游泳中使用它的潜在影响。

2.方法

由潜水员在巴拿马圣卡塔利娜(北纬 7度32分19.3秒西径 81度29分11.1秒 )附近水域手工采集斑拟溞栉水母，并立即运送至实验室。在开始野外工作之前，所有的潜水计划都经过了作者所在机构潜水安全官员的审查和批准。将动物置于玻璃薄膜容器(30×10×25 cm ),在游泳和动物体液分析中，在采集后6小时内将现场采集的水保持在原位温度(26–28℃)。为了引起逃逸反应，将自由游动的栉水母(n=5)轻轻接触它们的近体表面，立即引起栉水母产生逃逸游动行为。使用高速数字摄像机(SC1，Edgertronic)以500帧1280×1024的分辨率记录这种游泳行为。在分析中只使用了动物向上游泳的记录，以排除重力在脉冲之间帮助动物向前运动的可能性。使用Image J v. 1.46软件(National Institutes of Health)获得详细的二维运动学，以追踪逃逸栉水母的顶点(近侧端)和移动的叶尖端随时间的x和y坐标。身体游泳速度和肝叶尖端速度分别从心尖和肝叶尖端的位置随时间t的变化来计算，如：

利用文献中关于其他胶状分类群的数据，我们将峰值游泳速度与其他大型(大于2厘米)胶状游泳者进行了比较。在最长轴上测量身体大小。获得了另一种栉水母(M. leidyi)、两种钵水母(Stomolophus meleagris和A. aurita)、两种箱型水母(Chiropsella bronzie和Chironex fleckeri)以及一种樽海鞘 (Cyclosalpa polae)的游泳数据。使用单向ANOVA测试游泳速度，以确定平均值之间是否存在显著差异。
体型的变化通过纤度比F来量化

其中h是钟形罩的高度，d是钟形罩的直径。在用于测量栉水母速度的每个间隔的中点测量瞬时细度比F_i。身体在最大横向伸展、未收缩状态下的细长比与最小F_i值非常接近，而全身收缩时与最大F_i值相对应。
为了量化逃逸的斑点叉尾鮰的流体相互作用，进行了粒子图像测速仪(PIV)分析，其中用垂直于照相机光轴定向的激光片(532 nm，1 W连续波)照射栉水母，以提供用于图像分析的独特身体轮廓，并确保动物保持在平面内，这确保了位置和速度的二维估计的准确性。用10 μm中空玻璃珠(LaVision Inc .)接种含有栉水母的海水。激光片中照射的粒子的速度由使用互相关算法(LaVision软件)分析的连续图像确定。图像对分析与移动重叠的询问窗口的大小减少64×64像素到32×32像素还是32×32像素到16×16像素。为了更好地理解这种游泳模式的独特性质，对另一种划船凝胶状浮游动物——月亮水母A. aurita (n=5)的游泳流体动力学进行了量化，如 [4，12] 所示。被检查的个体大小与斑点叉尾鮰相似，直径从2.5厘米到4厘米不等。

3.结果

3.1 游泳表演

在逃避行为期间，海洋栉水母O. maculata的最大游泳速度达到125mm s^-1(标准偏差22，n=5)(图1b)。逃生游泳期间的峰值加速度被确定为720mm s^-1(标准偏差48，n=5)(图1c)。根据身体大小标准化的最大游泳速度表明，与其他大型(大于2厘米)凝胶状浮游动物相比，这种海洋栉水母具有非凡的能力。这些游泳速度(按体长标准化)明显高于其他大型(大于2厘米)凝胶状浮游动物游泳者达到的最高游泳速度(方差分析，p<0.001)(图1d)。与栉水母典型的基于纤毛的游泳相比，O. maculata的叶状游泳可以实现比栉水母M. leidyi高一个数量级以上的相对速度(图1d)。就相对游泳速度而言，箱形水母C. bronzie最接近O. maculata。这种熟练的喷射水母达到1.82 BL s^-1的平均峰值速度(标准差0.26)。相比之下，O. maculata的平均峰值速度为3.35 BL s^-1(标准差为0.35)，比快速游泳的箱形水母高84%。有趣的是，每组大型凝胶状浮游动物(钵水母、箱形水母和樽海鞘)中最熟练的游泳者都以彼此5%以内的峰值相对速度游泳，并且没有显著差异(p=0.434)。然而，O. maculata比其他游泳者高出84%到90%。O. maculata只有一个瓣叶，它的游动距离可达120毫米。这种游动方式会导致在逃避游动时身体轮廓发生巨大变化。纤度比的范围从休息时的1.6到逸搏收缩期开始前的0.6(图1a)。

图1 游泳成绩指标。(a)在栉水母的典型逃逸游泳序列中，身体细度随时间的变化。(b)逃逸过程中的瞬时速度。(c)逃逸过程中的瞬时加速度。(d)以每秒体长计算，斑点水母和其他六种大型(大于2厘米)凝胶状游泳动物可达到的最高游泳速度。浅灰色条，栉水母；黑条，钵水母；白条，箱形水母；深灰色条，樽海鞘。其他凝胶状游泳者的数据来自:[3，4，15–17]。O. maculata只在短时间内快速游泳，而其他列出的物种往往是连续游泳者。

3.2.波瓣运动学

为了确定O. maculata如何获得它们观察到的高加速度和速度，我们量化了它们在逃避反应期间波瓣的运动学。在逃避反应开始之前，O. maculata的叶向前，叶尖彼此非常接近(图2a，帧1)。当受到轻轻的触摸时，栉水母通过迅速扩张它们的脑叶来启动它们的逃避游泳周期。这种扩展的特征在于快速翻转波瓣尖端，直到波瓣到达同一平面(图2a，帧3)。此时，脑叶立即开始收缩。收缩似乎始于肺叶的基部，它使肺叶顶端侧向张开。然后，叶片迅速收缩，直到叶片比逃逸行为开始前的初始位置更靠近。

图2 O. maculata与A. aurita的叶运动学比较。(a)在其游泳周期的不同时间点的连续图像。这个周期开始于肺叶扩张(图1-3)，结束于快速收缩(图3-5)。(b)叶的外边缘的轮廓示出了在整个扩张和收缩阶段中O. maculata叶的相对位置(标准化到顶点)。A. aurita的钟形轮廓(红色)位于O. maculata的轮廓之下，以说明O. maculata的运动学与典型A. aurita的运动学之间的差异。插图(c)显示了整个游泳周期中波瓣顶端的速度。本质上，与典型的A. aurita相比，O. maculata的脑叶移动得更快(插图c ),距离也更远。

为了将O. maculata的运动学与典型的划船水母进行比较，我们在整个游泳周期中覆盖了水母A. aurita(红色)的波瓣运动学轮廓和钟形轮廓(图2b)。这些轮廓说明，在游泳周期中，O. maculata的叶比正在划船的水母的钟形边缘移动得更广泛(O. maculata移动1.1个直径，而A. aurita移动0.43个直径)。因此，在扩张和收缩阶段，O. maculata的叶状体顶端比A. aurita的钟形体顶端获得更大的速度(图2c ),并且在可比大小的A. aurita的大约一半时间内完成游泳周期的收缩阶段。此外，由于O. maculata的叶扩张到平面，所以在完全扩张时没有被叶包围的体积。相比之下，水母不会膨胀那么多，而是在钟形结构内保持一定量的液体。

3.3.流场

图3 来自两个凝胶状游泳者的流体力学(速度向量和涡量等值线),他们采用基于划船的运动学。(a–d)栉水母。注意，在膨胀阶段(b ),停止涡(用黄色箭头表示)在物体下面形成，但继续向叶外移动，这样，当收缩开始时，停止涡位于新形成的开始涡(c)的外面。涡流-涡流相互作用的结果是涡流上部结构没有净运动(d)。(e–h)月亮水母A. aurita。在这里，停止涡旋(用黄色箭头表示)仍然被限制在水母钟下面。结果是整个涡流超结构(h)向下运动。

为了与文献(如 [4，14])中对划船生物产生的涡流的识别保持一致，我们将扩展阶段出现在栉水母下方的涡流称为停止涡流，即使它在游泳周期开始时形成。同样，在划船运动员收缩阶段形成的涡流被称为起始涡流。
为了更好地理解O. maculata在逃逸游泳过程中的高性能，我们量化了动物周围的瞬时流场。一旦受到刺激而逃跑，O. maculata就会迅速扩张其叶，在叶下形成一个停止的漩涡(图3a，b)。就在叶瓣快速收缩阶段之前，停止涡达到22 s_-1的峰值涡度(标准偏差3)。最初，这种旋涡结构的位置类似于游泳周期放松阶段由划船的钵水母A. aurita产生的停止旋涡的位置(图3b，f)。然而，随着O. maculata的叶的继续扩张，停止涡旋向叶尖横向移动。这导致了在游泳周期的收缩阶段这两种类型的划船运动员之间的重要区别。
随着叶开始收缩，在栉水母叶和水母钟形边缘的尖端形成了一个起始涡流(图3c，g)。在A. aurita的情况下，停止涡旋与动物下方新形成的起始涡旋相互作用，同时停止涡旋位于起始涡旋内部(图3g)。在O. maculata游泳的收缩期，停止涡也与新形成的启动涡相互作用；然而，在这种情况下，由于膨胀期间叶瓣的更大横向运动，停止涡流位于起始涡流的外部(图3c)。随着游泳周期的收缩阶段通过漩涡与身体分离的点，停止漩涡的强度在O. maculata中没有减弱(图3d)。
在传统描述的划船动物中，如A. aurita [5]，整个涡流超结构在尾流中被排出并远离动物(图3h)。然而，在由O. maculata产生的排列中，符号相反的涡流的相互作用似乎阻止了整个涡流上部结构的向后运动，并拉伸了起始涡流，直到它夹成两个不同的涡流(图3d)。一旦与叶瓣的向下运动分离，仍然位于起始涡流之外的停止涡流证明了其对整个涡流上部结构施加向上拉力的能力(图4)。

图4 由O. maculata脱落的涡旋超结构一侧的流体力学(速度矢量和涡量等值线)。注意，当动物向下移动它的叶和产生的起始涡流时，由于与相反符号的停止涡流(蓝色)的相互作用，起始涡流(红色)同时被向上拉(如黄色箭头所示)。结果是一个垂直拉长的涡流超结构。

4.讨论

就能量效率和运动运输成本而言，凝胶状浮游动物是地球上表现最好的动物之一 [3，4，16]。然而，就游泳熟练程度而言，凝胶状浮游动物经常被忽视，因为它们的表现优于其他群体，如鱼类和鱿鱼 [18-21]。然而，有一些胶状浮游动物，相对于身体大小，接近其他群体达到的峰值速度 [22，23]。在较大的(大于2厘米)凝胶状物种中，游泳速度最快的是根口动物、立方体动物和盐生动物。栉水母使用基于纤毛的推进系统，游泳速度比这些更熟练的群体慢一个数量级(图1)。这些纤毛融合成一排排的栉板，板由成千上万的单个纤毛组成。
然后栉水母异时搏动，推动动物前进。我们对海洋栉水母(O. maculata)基于肺叶游泳的研究发现，这一物种可以实现比其他熟练的凝胶游泳者明显更大的相对速度和加速度(图1)。
这种高水平的性能是通过使用在钵水母中常见的基于划船的运动学来实现的，但有一些重要的区别。这些差异中最明显的一个是在一个游泳周期中身体纤细度的变化。Ocyropsis maculata的细度比在1.6到0.6之间(图1)，而A. aurita的细度比在0.5到0.3之间变化仅为0.2 [24]。栉水母身体形态在游泳周期中的较大变化反映了相对于水母钟(图2)而言，叶状体的运动范围更大。与刺胞动物水母不同，栉水母的肌肉不局限于单层 [25]。这可能允许更大的运动范围，这将加速更多的水，并导致更大的推力产生 [26，27]。相对于其他划船的凝胶状游泳者，栉水母运动范围的扩大对由此产生的漩涡的位置和相互作用有额外的影响。
由于Ocyropsis maculata的肺叶扩张超过水母的肺叶，形成一个平面(图2)，因此在完全扩张时，肺叶不包含任何体积。这允许在膨胀阶段形成的停止涡流在收缩阶段开始之前延伸超过叶片。 Ocyropsis maculata 停止涡流的一个结果是，不会像水母那样从PER中获益。PER提供额外的推力，而不需要身体运动的额外能量消耗 [4]。在Ocyropsis的情况下，这种权衡可以根据两组动物之间游泳的不同生态作用来考虑。水母不断地游泳，因此将会有强大的选择压力来采用最小化能量消耗和运输成本的策略。在这种情况下，水母可以使用缓慢发展PER机制，其中收缩前的长时间暂停在运输成本方面提供了实质性的好处 [12]。相比之下，Ocyropsis spp. 使用划船模式游泳逃生，并可能定期重新定位自己 [2，28]。这里，在收缩阶段之前的一个相当大的停顿会破坏快速逃离的目的，所以栉水母以不同的方式使用存储在停止涡旋中的旋转能量。
通过将停止涡流定位在叶瓣外部，收缩阶段就在现有停止涡流内部产生一个符号相反的新涡流(起始涡流)(图3c)。这导致了一对涡流之间的强烈相互作用，这种相互作用在一种被称为“涡流反弹”的现象中非常类似于涡流布置。从涡环在垂直于环轴的方向上接近固体平面的研究中可以知道涡的反弹。在距离壁面特定距离处，轴向速度改变方向，环迅速远离表面 [30–34]。这种轴向速度的逆转通常被称为涡流回弹。已经通过实验确定，回弹效应是由于固体边界处产生的二次涡流，随后与原始涡流相互作用，迅速将整个涡流上部结构向上提升 [35]。

图5 概念图说明了通过将涡流排列成“涡流反弹”结构来增强生物推进的拟议机制。(a)涡流-涡流相互作用引起反弹效应，向上拉动整个涡流上部结构(虚线之间的差异)。基于Orlandi [29]的数据。(b)在栉水母逃避游泳时观察到的漩涡结构。请注意，不是旋涡上层结构被向上拉，而是当动物用它的叶向下推时，起始(内部)旋涡被拉伸。这会给动物带来更大的推力。(c)基于水母划船式游泳的假设情况，其中起始涡流向后喷射到尾流中。这里，叶片上的反作用力将低于(b)中的反作用力，并将导致更低的推力。黑色箭头表示涡超结构的净运动；绿色箭头显示栉水母的净推力。

文献中传统描述的涡旋反弹与栉水母观察到的涡旋反弹之间的区别似乎只是两个相互作用、符号相反的涡旋是如何以及何时产生的。在传统描述的涡反弹的情况下，二次涡环随后形成，并从固体壁附近的边界层中喷出 [34]。在栉水母的例子中，二次涡首先形成，并在逃逸的膨胀阶段喷出。接下来，传统上被称为初级涡流的东西是由栉水母叶收缩产生的(图3)。最终结果似乎与外部涡流相互作用，并在整个涡流上部结构上施加一个向上的力相同，该力使结构向前/向上平流(图4)。
漩涡反弹结构如何帮助栉水母逃脱游泳？为了理解这种涡流布置的潜在适应性意义，考虑在固体和可变形表面上跳跃性能的差异可能是有用的。即使有了补偿运动学，沙地上的跳跃性能也明显低于刚性表面上的跳跃 [36，37]。一般来说，推进器周围的基底变形越大，由于反作用力减小而产生的推力就越小。水是一种高度可变形的基质，因此对于游泳者来说，产生足够的反作用力是一种挑战。游泳者的普遍解释是，推进元件(栉水母的一个叶)向后移动，并产生一个力，增加向后流动的水的动量 [26]。随后，水在推进元件上施加相等的反作用力(反作用力),以产生推力并推动动物前进。但是如果被向后推的水可以抵抗这种运动呢？它会产生更大的反作用力。由于栉水母产生的涡流反弹相互作用使涡流超结构向前平流(图4)，当推进器在涡流超结构内向后移动时，流体可能会产生更大的反作用力(图5)。

5.结论

叶状栉水母能够达到超过其他大型凝胶状游泳动物的速度，这依赖于改变之前描述的“划动”运动学，许多钵水母和一些水螅水母 [8，14]。这些运动学上的改变允许产生“涡流反弹”效应的涡流的不同排列。这种流体现象在物理学文献 [30–35] 中有详细的记录，但是据我们所知，这种类型的涡流排列以及由此产生的涡流超结构向上运动的现象以前在生物推进中没有记录。通过以这种方式布置流体，生物系统和工程水下航行器都可以受益于增加的反作用力，这可以显著增强使水下物体加速的能力。需要进一步研究涡流反弹效应如何影响总推力，但这些发现加深了我们对动物如何利用涡流相互作用的理解，并可能提供重要的见解，可以为推进系统的生物启发工程提供信息。

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