功能性癫痫中内在网络连接与精神症状严重程度的关系

创伤性脑损伤(TBI)可诱发功能性癫痫(FSs)的发作。许多FS患者至少有一次TBI病史，这些患者通常表现出更严重的精神症状并发症。TBI和精神病理与神经网络连接的变化有关，但它们对这些网络的综合影响以及与FS（功能性癫痫）影响的关系尚不清楚。我们假设FS和TBI患者(FS+TBI)与TBI无FS患者(仅TBI)相比，静态功能连接(rsFC)会存在差异，这种差异只能由精神病理的存在来部分解释。[方法]FS+TBI患者（n=52）和TBI患者（n=54）的年龄、性别匹配。所有受试者在静息状态功能MRI检查前完成精神病学评估。采用独立成分分析确定了与情绪和运动功能相关的5个标准rsFC网络。

[结果]五种线性混合效应分析发现，组间存在差异的脑区集中在在默认模式网络的后扣带、执行控制网络的岛叶和缘上回、突显网络的双侧前扣带回内，提取聚类信号显示，与单独TBI相比，FS+TBI对每个网络的贡献减少。计划的二次分析显示BOLD信号与情绪、焦虑、躯体化和全身功能症状的严重程度之间存在相关性。

[结论]这些发现表明FS存在异常的功能连接，并且通过证明共同病因与FS和并发症相关扩展了生物心理社会网络模型，但受影响网络的重叠因并发症状而异。本文发表在Journal of Neurology,Neurosurgery and Psychiatry杂志。

前言：

精神性非癫痫性功能性癫痫发作(FSs)的特征为阵发性运动、非运动或行为症状和正常的脑电图。与大脑结构和功能改变相关的社会心理学的压力以及精神症状并发症可能是成人FS的促成因素或修饰因素。然而，这些变化是否独立于并发的精神病理学尚不清楚。生物-心理-社会网络模型旨在通过多模态神经成像来阐明维持持续症状的神经认知机制，促进对功能性神经疾病(FNDs)的神经病理生理学的理解。虽然在建立包括FS在内的FND神经生物学模型方面取得了进展，但在与FS相关的功能网络变化是否独立于并发症的出现方面，我们的理解仍不足。

FS的神经影像学研究表明，特定功能和/或结构网络的变化程度可能是患者临床症状的基础。先前的神经解剖学研究发现了与症状表达相关的关键区域和网络通路。但是，这些方法对信息处理中网络水平下功能变化的敏感性是有限的。任务态功能MRI (fMRI)研究为精神症状的表达提供了可能，并获得了与结构MRI研究一致的发现。我们观察到压力下杏仁核、海马体和前额叶皮层(PFC)间的神经反应增加。同样在FS中，压力下的海马体和PFC的神经反应与情绪、焦虑或创伤后应激障碍(PTSD)症状相关。滞后的FS诊断会导致更差的精神症状和异常的岛叶激活与连接。这些神经影像学研究阐明了FS中额叶-边缘区、扣带回和岛叶与症状表达之间的关系。然而，这些方法并不能对整个大脑中信息处理改变提供网络水平的综合分析，然而大脑信息处理在FS中扮演了重要作用。另外，连接和功能的内在网络方法为理解FS的变化提供了额外的评估;然而，对FS网络水平的功能研究还很有限。对FS的功能神经解剖学的全面分析，反过来，可以更好地为靶向治疗和个体化干预提供信息。

静息状态功能连接(rsFC)的评估为网络水平的信息处理提供了信息，并且允许评估网络连接和精神病理学之间关系。在两种主要的rsFC分析方法中，种子点驱动的假设检验常用于解决特定区域连接的问题。然而，这种方法通常依赖于区域内感兴趣脑区（ROI）的平均值，而ROI的平均值并不总是反映内在网络连接的自然出现模式。第二种数据驱动方法在全脑基础上评估rsFC网络的突显模式。考虑到静息状态下脑网络中存在的重叠和并发精神病理的高发率，对这些因素之间相互作用进行分析是一个支持的方法。

基于假设的ROI种子点方法以及数据驱动的独立成分分析(ICA)和功能连接密度方法分析了FS中远距离的信息处理网络。更具体地说，这些研究将FS与默认模式网络(DMN)、执行控制网络(ECN)、突显网络(SN)、额顶网络(FPN)、感觉运动网络(SMN)和边缘(海马种子和杏仁核种子)网络中的异常rsFC联系起来。分离的症状部分调节了DMN、SN、FPN和ECN内rsFC的改变，并增加岛叶和中央前回之间的连接。虽然先前已经对rsFC网络与分离、运动和癫痫表现的相关性进行了大量的研究，但迄今为止，还没有文献报道rsFC变化可能与FS中的其他精神并发症和社会心理并发症(如情绪和焦虑症状) 的相关性。

在这项研究中，我们评估了与FS相关的全脑rsFC网络变化，以确定内在网络连接与并发的情绪、焦虑和其他精神症状之间的关系。我们使用创伤性脑损伤(TBI)作为模型，考虑到高达一半的FS患者报告至少有过一次TBI，并且既往有TBI的FS患者的精神并发症更为明显。我们使用数据驱动ICA对静息态fMRI进行分析，以识别并分离DMN、ECN、SN、FPN和SMN网络。然后我们比较有FS和TBI病史的患者(FS+TBI)和无FS的TBI患者(仅TBI)之间的网络差异。计划的随访分析包括精神症状和功能连接之间的比较分析。我们假设，组间存在内在脑网络的连接差异，并且网络内异常的连接与精神病理学改变相关。识别FS特定的脑网络与并发症之间的关系能够为生物心理社会网络模型提供信息，并根据FS/FND的不同特征提供治疗靶点和个性化干预。

[方法]

受试者

从阿拉巴马大学伯明翰分校(UAB, n=48)、罗德岛医院(RIH)和弗吉尼亚州普罗维登斯医疗系统(VAPHCS)（n=64）前瞻性招募了112名既往有TBI病史的受试者。我们通过个人访谈、创伤性脑损伤筛查问卷和检查医疗记录，包括可获得的原始文件，确认了既往患过创伤性脑损伤的患者。根据国际抗癫痫联盟(ILAE)的FS标准，所有FS+TBI参与者都有确诊的单发FS记录。6名受试者因MRI运动伪影大而被排除(每个部位n=3)。因此，52名FS+TBI和54名TBI- only参与者被纳入最终分析。

人口学和临床评估

在fMRI检查之前，参与者完成了人口统计学问卷和并发症状评估。评估包括贝克抑郁量表II (BDI-II)、贝克焦虑量表(BAI)、PTSD检查表-特定版本(PCL- S)、整体功能评估(GAF)和症状检查表-90、躯体症状(SCL-90-R)，包括躯体症状亚量表。这些评估是根据先前的文献选择的，这些文献表明与对照相比，FND的并发症状增加的敏感性，以及与大脑结构和功能变化之间的关系。此外，所有参与者都完成了精神障碍诊断和统计手册第五版(SCID)轴I和人格障碍分类诊断的结构化临床访谈。我们报告了人口统计学、临床和SCID数据(见表1)。

表1：人口学及临床评估

静息态功能MRI

在UAB和布朗大学磁共振研究所西门子3T扫描仪采用相同硬件、扫描仪软件平台(VE11C)和扫描序列协议以保持站点间统一的成像环境。每两周完成一次质量检查，其中包括信号漂移测量、信号波动、信噪比和信号波动噪声比，以确保跨站点数据收集的质量。受试者用64通道头部线圈进行扫描。在fMRI扫描之前，参与者被要求睁着眼睛，尽可能保持静止，在扫描过程中不要想任何事情。BOLD信号采集使用人类连接组项目(http://www .http://humanconnectome.org)多波段梯度回波回波平面脉冲序列(重复时间(TR)=1000 ms，回波时间(TE)=35.8 ms，翻转角度=60°，视野(FOV)=26.0×26.0×15.0 cm，矩阵=260×260，体素大小:2.5 mm3，多波段加速因子=6)测量休息时的血氧水平相关(BOLD)信号。静置态BOLD扫描的总时长为5分钟。T1-加权(T1WI)高分辨率解剖三维扫描在矢状面通过梯度回波(MPRAGE)序列磁预处理快速采集(TR=2400 ms, TE 2.22 ms, TI=1000 ms，翻转角度=8°，FOV=24.0×25.6×16.7 cm，矩阵=256×256，体素大小:0.8 mm3)。

预处理及ICA

图1描述了使用的预处理和组水平ICA处理流程。fMRI数据通过功能神经图像分析(AFNI, http://nih.gov)进行标准化处理。对BOLD图像进行切片时间层校正、头动校正、配准到T1解剖参考像(align_epi_anat.py)。fMRI图像的标准化通过将T1解剖像进行迭代的非线性空间变换（3dqwap）到蒙特利尔神经研究所标准模板上（MNI152ICBM），然后将空间变形矩阵应用到对齐后的fMRI数据上来实现。接下来，空间标准化后的fMRI数据进行高斯平滑（3mm,3dblurtofwhm）。所有结果fMRI输出经过肉眼检查以排除卷曲误差。此外，头动最大阈值设置为大于总绝对头动的平均值2倍标准差(−dfile)。

图1：流程图(A)描述当前研究中使用的数据处理、参数和软件/工具箱。

受试者IC系数图单样本检验(B)识别整个样本中(α=0.05，校正后)与测试值(Hθ=0)不同的区域。BOLD，血氧水平依赖;DMN，默认模式网络;ECN，执行控制网络;fMRI，功能MRI;FPN，额顶网络;GIFT,功能磁共振数据组水平ICA工具包;IC，独立成分;ICA，独立成分分析;MNI，蒙特利尔神经学研究所;MPRAGE，磁化准备快速梯度回波序列;PCA,主成分分析;SMN，感觉运动网络;SN，突显网络;T1-W,T1加权像;TR，重复时间。

接下来，采用多变量方法进行组水平ICA。利用MATLA下的fMRI工具箱(GIFT,V.4.0c)的标准参数对静息态脑网络进行识别。最初受试者特异性主成分分析(PCA)确定了100个主成分，然后将数据在组水平上进行串联。第二次PCA采用群体期望最大化的主成分分析得到75个主成分。基于Infomax ICA算法在组水平上识别出最佳的75个独立成分(ICs)。接下来，生成每个被试特异的以及平均的空间IC系数图(GICA3在GIFT中进行反向重建)。在空间IC系数图中，在空间独立成分系数图中具有较高正或负值的体素代表了与每个整体独立成分相关的更强的时间信号波动。独立成分系数为0代表无关的信号波动。为了识别规范的rsFC脑网络，基于之前识别的FS中存在差异的DMN（默认模式网络）、ECN（执行控制网络）、FPN（额顶网络）和SMN（感觉运动网络）模板，GIFT的空间回归排序算法识别出最佳匹配的成分。最佳匹配成分进行视觉确认并且分类为四个成分中的一个。

最近的研究重点是突显网络作为原始ECN的一个独特但重叠的网络对重要认知和行为学的差异研究。鉴于FND（functional neurological disorders，功能性神经障碍）中SN的精神症状和影响的假设，根据先验网络差异，ECN成分的前两个空间匹配成分分别为SN（突显网络）和ECN（执行控制网络）。具体来说，在前岛叶和前扣带皮层(ACC)区域内阳性团块的成分为SN，在背内侧/外侧PFC和后岛叶内的阳性成分为ECN(图1)。由于在ICA和组水平分析中使用了大量的软件包，多次比较的校正取决于每个工具箱的可用选项。因此，一旦这五种成分被识别出来，对每个被试的空间独立成分系数图进行单样本t检验(H0=0，α=0.05，SPM V.12下的FWE校正)。经过校正保留下来的显著大于0的体素用来生成每个网络的模板。在后续组水平分析中的用于限制ROI的模板与每个独立成分的信号波动显著相关。

组水平比较

使用五个独立的三维线性混合效应模型(AFNI中的3dLME)评估了每个rsFC网络的IC空间分布图的体素水平差异。在控制了扫描单位因素的方差后，每个3dLME比较了组水平差异(仅TBI vs FS+TBI)。为了减少每次测试的比较数量和I类错误的可能性，使用每个网络的单样本T -检验生成的掩膜来限制每个网络显著连接强度区域内的组水平比较。此外，采用蒙特卡洛模拟方法（AFNI中的3dClustsim）基于每个掩模内预处理的fMRI时间序列的平滑估计来计算团块体积的阈值。对于在五种网络比较中存活的团块(α=0.05，团块水平校正)，采用效应值大小（Cohen’s d）和平均信号条形图（AFNI中的3dROIstat）来进行量化并解释组间连接的差异。按照先前所示(SPSS V .28.0)进行计划的二次分析。在控制了年龄和性别无关因素下，采用部分相关检验比较整个样本中校正后存活团块的信号均值与临床信息(BDI- II、BAI、PCL- S、SCL- 90- R和GAF)之间的线性效应(α=0.05，FDR校正后)。

作为后续测试，我们进行了网络分析以评估是否任何全局连接变化可能导致特定网络改变团块和并发的精神症状严重程度之间的显著相关性。基于之前的一项研究，我们选择评估一个额外的视觉网络，该网络覆盖枕叶的视觉区域，并且之前被证明不受FS或相关并发的分离症状的影响。使用枕叶皮层内的额外视觉网络模板分离了一个独立成分。单样本t检验(H0=0,α=0.05,FWE校正;网络在线补充图S1)生成的掩膜用于提取视觉网络的连接强度，并使用偏相关检验比较信号平均值和临床评估之间的线性效应，回归掉年龄和性别因素。对于这些分析，我们没有进行FDR校正，其目的是通过增加发现显著相关性的敏感性和可能性来创建更严格的对照试验。

[结果]

[统计学和临床评估]

除了单纯脑外伤组受教育年限较长外，各组在人口学变量上基本无差异(表1)。重要的是，两组间脑外伤年龄、脑外伤发生年限和脑外伤严重程度无差异。FS+TBI患者BDI- II、BAI、PCL- S和SCL- 90- R评分显著升高(症状多)，GAF评分显著降低(功能差)。SCID结果显示FS+TBI组的精神并发症的患病率更高。

[组水平比较]

蒙特卡洛检验显示，只有超过311mm3的DMN、超过153mm3的ECN、超过232mm3的SN、超过303mm3的FPN和超过240mm3的SMN被认为具有统计学差异(α=0.05，校正后)。图2描述了五个独立的线性混合效应模型中存活下来的团块内峰值体素节点，这些模型评估了体素水平IC系数的组间差异 (仅TBI组vs FS+TBI组)。与单独TBI组相比，FS+TBI组中位组效应值大小（所有Cohen’s d of >0.44）始终由DMN、ECN和SN成分内的团块的连接下降所致(图3) 。3dLMEs识别的FPN和SMN成分内的团块无法通过团块水平校正。对于二次分析，提取五个团块内的平均信号值与五个临床指标进行比较。table 2报告了这25个偏相关检验结果(控制了年龄和性别因素)，得出了团块IC系数均值和临床指标之间显著关系的子集(α=0.05, FDR校正)。整体功能的下降与DMN、ECN和SN成分内所有存活团块内IC系数均值的降低有关。后扣带皮层(PCC)团块内DMN IC系数均值的降低与所有留下的指标的严重程度增加相关。最后，IC系数均值的降低与ECN和SN内团块的BAI（贝克焦虑量表）增加、SN内左侧ACC团块的BDI- II和PCL- S增加有关。对照网络分析的结果显示，网络连接强度与临床评估之间没有显著关系(表2)。

图2：出于描述的目的，基于单样本t检验中存活的团块坐标，由流程中识别的rsFC网络可视化为每个成分的连接网络节点（图1B）。

rsFC,静息态功能连接。

团块(左列)在DMN的PCC、ECN的岛叶、缘上回(SMG)和Sn的双侧ACC中存在显著差异。在单样本t检验生成的网络掩膜下(图1B)，所有的团块于在体积校正阈值下均存活(α=0.05;校正后)。箭头(中间列)表示在连接的网络节点中的相对位置(见图2)。信号提取(右列)显示与单纯TBI组相比，FS+TBI组的平均IC系数(与整个成分的连接)下降。基于Cohen’d (d)估计效应量大小显示，所有组间差异的效应大小均为中等(d= 0.44-0.57)。 ACC，前扣带皮层;DMN，默认模式网络;d，Coehn’s d 估计的效应量;ECN，执行控制网络;FS，功能性癫痫;FS+TBI, FS和TBI;IC，独立成分;IC coef，独立成分系数;L,左侧;PCC，后扣带回皮层;R,右侧;SMG，缘上回;SN，突显网络;TBI，创伤性脑损伤。表2（右）：比较网络连接与症状严重的偏相关分析

[讨论]

通过比较FS+TBI与对照(仅TBI)，我们评估了与FS相关的rsFC网络的变化。基于rsFC的ICA分析识别了大脑内在网络，包括DMN、ECN、SN、FPN和SMN。IC系数空间图的组水平比较确定了网络内差异团块间的连接差异。在控制了性别与年龄下，FSs与DMN、SN和ECN内团块的连接减低相关。二次分析确定了精神症状的严重程度和成分内团块的连接差异相关。功能低下(GAF)和抑郁、焦虑、PTSD和躯体化症状表达与DMN、ECN和SN内网络连接减低有关。通过确定与FS患者临床信息相关的特定神经网络功能，这些连接降低及其与并发症状之间的关系进一步支持了FS的生物-心理-社会网络模型。这些发现为FS症状异质性的功能神经解剖网络病理学提供了额外信息，并可能为进一步的治疗干预研究提供信息。

本研究的一个目标是使用数据驱动方法研究FS中的rsFC的连接。先前的文献报道了FS在DMN、SMN、SN、ECN、FPN和边缘网络(海马种子和杏仁核种子)中的异常功能连接。我们还测试了在控制年龄、性别和既往TBI的情况下，之前观察到的发现是否可以重复。我们的分析显示FS中DMN、ECN和SN rsFC网络的连接下降。本研究中确定的子网络连接差异反映了FS中异常rsFC相关的差异不能归因于FS和FND人群中女性患者较多和TBI患病率较高，因为对照比较在这些因素上没有差异。除了控制并发精神疾病组间潜在的线性差异的干扰，目前的研究通过探究与症状的严重程度相关的功能连接以解决文献中的一个重要空白。此外，我们在先前的研究中对与特定精神症状相关的连接差异进行了区分。

在我们的研究中，精神病学评估表明FS与更强烈的情绪、焦虑、创伤后应激障碍、躯体化症状表达和功能低下有关。我们发现SCID-FS患者的情绪、焦虑和创伤后应激障碍的患病率更高。鉴于已证实的精神病理患病率和症状严重程度更高，本研究解释了个体间差异在FS并发症特征，通过理顺总体FS及并发的情绪和焦虑症状相关的rsFC连接的差异，本研究扩展了既往的研究。先前的研究将分离症状体验与DMN、SN、FPN和ECN内的rsFC改变以及岛叶(情感)和中央前回(运动)区域之间的连接增加联系起来。在FS的神经解剖网络研究中，基于T1-W 解剖像MRI发现，包括FS在内的混合FND被试中，SN(岛叶和ACC)内的体积减小与焦虑、躯体化和PTSD症状的严重程度有关。高级弥散MRI分析显示额叶-边缘系统和运动白质通路中异常的髓磷脂、细胞外游离水和神经突弥散指数，以及它们与FS中情绪、焦虑、PTSD和躯体化症状增加的关系。

在当前的研究中，某些网络的连接下降与精神病理症状明显相关。具体来说，前扣带皮层内SN连接降低与抑郁、焦虑和创伤后应激障碍症状增加有关。通常，背侧前扣带回与双侧岛叶之间的SN连接形成了一个感知内自主处理回路，参与情绪意识的处理。在焦虑和单极抑郁人群中，突显网络连接似乎发生了改变。在一部分受试者中，FS的岛叶解剖与焦虑和躯体化指标呈负相关。此外，FS患者PCC内DMN连接降低与精神症状严重程度和GAF的恶化相关。除了之前将FS与DMN异常连接关联的研究外，DMN内背内侧PFC-PCC连接强度与自我反思(即反刍)和抑郁症情绪症状恶化有关。在之前的FS分析中，我们观察到DMN内背内侧PFC和PCC对压力的反应下降。我们还发现，焦虑症状恶化与ECN内的缘上回和岛叶以及SN内ACC的连接下降有关。作为一个与SN重叠的网络，ECN通常包括额外的外侧皮层区域，连接背外侧额叶和顶叶皮层的通信并参与引导重要的环境刺激作为行为选择的注意力。假设情绪和运动区域之间的连接绕过了ACC(执行控制)并似乎与分离症状相关的前提下，先前研究报道了FS患者情绪（岛叶）和运动（中央前回）之间相似的ECN连接。

关于连接改变与FS并发的精神病理之间的独立性，目前的研究发现，与精神病症状评估相比，连接减少与FS (GAF)整体状态之间的相关性更强且更一致。与单独的精神病理学相比，GAF对症状严重程度和功能进行总体评估，并提供了一般症状负担和生活质量的深入信息。尽管这些相关性表明网络改变似乎与FS的精神或心理并发症相关，但目前的研究仍不能评估与FS诊断相关的网络的改变或机制。这种限制是由于研究设计，该研究旨在评估可能在精神并发症中发挥重要作用的网络改变，而不是控制由于精神病理的存在和严重程度而产生的差异。然而，这一领域迫切需要控制这些共线因素的研究，以阐明与FS诊断相关的网络异常。此外，精神病症状诊断比较(如抑郁、创伤后应激障碍和焦虑)可能有助于区分FS和并发症的结果。由于外部效度和样本特征的限制，目前的研究结果可能不能推广到所有FS患者。因为本研究旨在通过保持该因素恒定来解决共线性问题，因此本研究中所有FS患者之前都有TBI。然而，FS可以在TBI发生之前就存在。因此，由于单独TBI或FS的差异可能导致目前在FS不伴TBI的研究结果的泛化性有限。未来的研究使用正交设计来解释TBI、精神病理学和FS可能会消除掉这些重叠因素的作用。此外，目前的研究匹配了样本之间的年龄和性别，而不是评估与性别有关的网络连接和精神病理的差异。鉴于女性患FS的比例要高得多，未来的研究可能会关注与性别相关的网络连接差异问题，这可能是导致女性FS患病率高的基础。未来对FS的rsFC性别差异的研究可能会综合先前的独立因素，即与精神病理、FS和先前生活创伤有关的网络连接的性别相关变化。

[结论]

本研究的三个关键方面解决了先前研究中的重要空白。

首先，我们在一个相对大的样本中检验了我们的假设。先前的研究对rsFC的评估最多是当前研究中受试者数量的一半。鉴于rsFC研究在样本量相对较大的情况下，具有中等的效应量和检验真实差异的敏感性，本研究对之前的文献提供了重要的补充。

其次，最近对FND研究的批判者认为，既往文献在很大程度上缺乏与适当的对照组之间的比较。目前研究中人口统计学或受试者特征组间没有显著差异。据我们所知，由于FS患者中TBI发病率高，本研究是第一个控制潜在共线性问题的rsFC研究。除了先前脑外伤匹配相似的组外，本研究纳入对象还包括年龄匹配和性别匹配的受试者。

最后，这是rsFC第一次研究了内在网络功能连接与普遍发生的情绪、焦虑或创伤后应激障碍精神病并发症之间的关系。因此，目前对这种特定关系的发现为功能网络的变化提供了新的证据，扩展了先前侧重于结构网络的研究发现。因此，在当前研究中与精神病理相关的DMN、ECN和SN之间的连接减少增加了生物心理社会网络模型，通过提供更高的可靠性、症状控制的严格设计为大脑和行为之间的关系提供了新的知识。未来的rsFC研究应考虑通过与FS特征相关的额外的、适当的对照比较以及评估与网络连接特定变化相关的精神症状改善的纵向干预研究来进一步扩展当前研究。

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